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biomoléculas

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Las fitohormonas regulan la acumulación de osmolitos

Bajo estrés abiótico

Anket Sharma 1,* , Babar Shahzad 2, Vinod Kumar 3 , Sukhmeen Kaur Kohli 4 ,
Gagan Preet Singh Sidhu 5, Aditi Shreeya Bali 6, Neha Handa 7 , Dhriti Kapoor 7,
Renu Bhardwaj 4 y Bingsong Zheng 1,*
1
Laboratorio Estatal Clave de Silvicultura Subtropical, Universidad Zhejiang A&F, Hangzhou 311300, China
2
Escuela de Tierra y Alimentación, Universidad de Tasmania, Hobart, Tasmania 7005, Australia
3
Departamento de Botánica, Universidad DAV, Sarmastpur, Jalandhar 144012, Punjab, India
4
Laboratorio de Fisiología del Estrés Vegetal, Departamento de Ciencias Botánicas y Ambientales, Guru Nanak Dev
Universidad, Amritsar 143005, India
5
Departamento de Educación Ambiental, Facultad Gubernamental de Comercio y Administración de Empresas,
Chandigarh 160047, India
6 Mehr Chand Mahajan DAV Colegio para mujeres, Chandigarh 160036, India
7
Escuela de Bioingeniería y Biociencias, Lovely Professional University, Phagwara 144411, India
* Correspondencia: anketsharma@zafu.edu.cn (AS); bszheng@zafu.edu.cn (BZ);
Tel.: +86­(0)­5716­373­0936 (BZ)

Recibido: 13 de junio de 2019; Aceptado: 16 de julio de 2019; Publicado: 17 de julio de 2019

Resumen: Las plantas enfrentan una variedad de estreses abióticos, que generan especies reactivas de oxígeno (ROS),
y, en última instancia, obstruir el crecimiento y desarrollo normal de las plantas. Para prevenir el daño celular causado
Por estrés oxidativo, las plantas acumulan ciertos solutos compatibles conocidos como osmolitos para salvaguardar el
maquinaria celular. Los osmolitos más comunes que desempeñan un papel crucial en la osmorregulación son la prolina,
glicina­betaína, poliaminas y azúcares. Estos compuestos estabilizan las diferencias osmóticas entre
entorno de la célula y el citosol. Además, también protegen las células vegetales del estrés oxidativo al
inhibir la producción de ROS dañinos como iones hidroxilo, iones superóxido, peróxido de hidrógeno,
y otros radicales libres. La acumulación de osmolitos está modulada aún más por fitohormonas como
ácido abscísico, brasinoesteroides, citoquininas, etileno, jasmonatos y ácido salicílico. Es por tanto importante
comprender los mecanismos que regulan la acumulación de osmolitos mediada por fitohormonas
en plantas durante el estrés abiótico. En esta revisión, hemos discutido los mecanismos subyacentes de
acumulación de osmolitos regulada por fitohormonas junto con sus diversas funciones en plantas bajo
condiciones de estrés.

Palabras clave: ácido abscísico; brasinoesteroides; citoquininas; etileno; jasmonatos; estrés oxidativo; planta
hormonas; ácido salicílico

1. Introducción

Las plantas enfrentan una amplia gama de estreses ambientales como sequía, salinidad, calor, metales pesados,
luz, pesticidas y frío que dificultan su funcionamiento fisiológico y celular [1–4]. Abiótico
Las tensiones se consideran la principal amenaza para los sistemas agrícolas globales [5]. Además, antropogénico
Las actividades también han llevado a la degradación del ecosistema agrícola y el rendimiento de los cultivos debido al aumento de sal,
sequía, ozono y estrés por metales [6­11]. Estos estreses abióticos causan enormes pérdidas de cultivos al reducir
rendimiento en casi el 50% en diferentes plantas de cultivo [12] atribuido a la mayor generación de oxígeno
radicales libres que inducen estrés oxidativo en las plantas [13]. El estrés abiótico reduce el desarrollo de las plantas
Al afectar diferentes mecanismos bioquímicos y fisiológicos como la fotosíntesis, los antioxidantes.
sistemas y señalización hormonal [14,15]. Estas tensiones ambientales estimulan respuestas complejas en

Biomoléculas 2019, 9, 285; doi:10.3390/biom9070285 www.mdpi.com/journal/biomolecules

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Biomoléculas 2019, 9, 285 2 de 36

plantas para prevenir lesiones y aumentar su capacidad de supervivencia en condiciones adversas. Las plantas
alteran diversos procesos celulares y moleculares en reacción a estreses abióticos que eventualmente impulsan
su crecimiento y desarrollo [16,17]. Las plantas acumulan osmolitos o solutos compatibles para proteger la
maquinaria celular de diversas tensiones ambientales [18]. Los osmolitos más conocidos son la glicina betaína
(GB), los azúcares (manitol, sorbitol y trehalosa), las poliaminas y la prolina. Estos osmolitos se acumulan bajo
diversos estreses abióticos y confieren tolerancia a las células sin interferir con la maquinaria celular de la
planta [19­21]. Se ha informado ampliamente sobre la acumulación de azúcares como trehalosa, manitol y
galactinol bajo estrés abiótico en plantas, y varios genes desempeñan funciones importantes en la biosíntesis
de estos solutos orgánicos, lo que ayuda al desarrollo de la tolerancia al estrés abiótico en plantas transgénicas
[22]. De manera similar, la acumulación de prolina es también uno de los mecanismos o respuestas en muchas
plantas bajo diversos tipos de estrés [6,20,21]. Por tanto, es importante comprender los mecanismos que
controlan los diferentes procesos y los mecanismos subyacentes a la tolerancia al estrés abiótico en las plantas.
Las fitohormonas juegan un papel importante en diversos mecanismos bioquímicos y fisiológicos de
las plantas. Su papel en el alivio del estrés abiótico es fundamental para proporcionar tolerancia a las
plantas en condiciones adversas [5,9–11,23–28]. Dado que se sabe que tanto los osmolitos como las
hormonas vegetales desempeñan funciones importantes en entornos desafiantes, es imperativo
correlacionarlos y dilucidar aún más el papel de las fitohormonas en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico.

2. Participación de los osmolitos para otorgar tolerancia al estrés abiótico

Los osmolitos son solutos osmoprotectores compatibles que mejoran el potencial celular para mantener agua sin
obstaculizar el metabolismo normal. El objetivo principal de estos metabolitos orgánicos es regular el ajuste osmótico.
Estos solutos osmóticos u osmoprotectores ayudan a los organismos a soportar un estrés osmótico severo durante su
ciclo de vida [29]. Estos compuestos estabilizan las diferencias osmóticas que conectan el entorno de la célula y el citosol
[30]. Además, protegen a las plantas del daño oxidativo al inhibir la producción de ROS [31] (Figura 1). Los osmolitos son
moléculas neutras que protegen las proteínas y otras membranas celulares contra diversos factores de estrés en el
metabolismo celular [32]. Estos metabolitos incluyen prolina, sacarosa, polioles, trehalosa, GB y alanina betaína (Figura
1). Estos osmoprotectores conservan las funciones celulares de la planta y son la principal estrategia adoptada por las
plantas para contraatacar el estrés. Muchos informes han sugerido el papel de los osmolitos en la sequía [20,33,34], la
salinidad [35], el estrés osmótico [36], los metales pesados [37], la temperatura [38], la luz y los pesticidas [39].

2.1. Estrés por sequía

La reducción del contenido/potencial de agua de las hojas es el indicador más común de estrés por sequía
en las plantas. Interrumpe los procesos fisiológicos de las plantas como la fotosíntesis y provoca la muerte de
las plantas [40]. Din et al. [41] observaron una fuerte disminución en los niveles de clorofila en las plantas tras
la exposición al estrés por sequía, lo que se atribuyó al efecto sobre las enzimas relacionadas con la biosíntesis
de clorofila [42]. Las plantas han desarrollado varios mecanismos para contrarrestar el estrés por sequía, uno
de ellos es la acumulación de osmolitos u osmoprotectores en las plantas en respuesta al estrés [9,20,43].
Una variedad de moléculas osmóticamente activas, como azúcares, prolina, GB y ácidos orgánicos, se acumulan para
equilibrar las relaciones hídricas bajo estrés hídrico/sequía. Debido a la agregación de solutos en la célula bajo estrés
hídrico, el potencial osmótico de la célula se vuelve altamente negativo, lo que provoca endosmosis de agua en la célula
y mantiene la turgencia de la célula. El ajuste osmótico mencionado anteriormente es posible debido a la acumulación de
solutos/osmolitos compatibles. Entre ellos, la prolina es el osmolito más importante bajo estrés por sequía. Alexieva et al.
[44] observaron niveles elevados de prolina en cultivares de guisantes sometidos a estrés por sequía. Además, Yamada
et al. [45] informaron sobre la acumulación de prolina libre en una variedad de Petunia hybrida tolerante a la sequía bajo
estrés por sequía.
Muchos informes han sugerido el papel del GB en proporcionar tolerancia al estrés por sequía en las plantas [46].
Se ha observado una mayor acumulación de GB en plantas de algodón adaptadas al estrés por sequía [47]. Se ha
informado que la citrulina, un aminoácido aislado de la sandía, imparte tolerancia a la sequía en la sandía (Citrullus
lanatus) [R]. La espermidina, una poliamina, mejora la resistencia de las plantas.
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cuando se aplica exógenamente a plantas de arándanos sometidas a estrés por sequía [49]. Las plantas pueden tolerar la sequía.
estrés principalmente por el ajuste osmótico y el equilibrio del sistema de defensa antioxidante que ayuda en
Biomoléculas 2019,
que eliminan ROS y proporcionan
9, x PARA REVISIÓN POR PARES estabilidad a las membranas celulares. 3 de 37

Figura 1. Representación
Representación esquemática
esquemática de la respuesta
de la respuesta de lasa plantas
de las plantas diversosa estreses
diversos abióticos
estreses abióticos
y el papelyde
el papel de Figura 1.
osmolitos para contrarrestar las especies reactivas de oxígeno en condiciones estresantes.

2.2. Estrés salino

2.1. Estrés por sequía

El estrés salino afecta a más de un tercio de la masa terrestre de la Tierra [50]. Es un ambiental
La reducción del contenido/potencial de agua de las hojas es el indicador más común de limitación de la sequía y
tiene
estrésdos
en componentes principales:
las plantas. Interrumpe losun componente
procesos osmótico
fisiológicos de ylas
unplantas
componente iónico,
como la que
fotosíntesis y provoca
están
muerterelacionados con[40].
de las plantas la reducción
Din et al. del
[41]potencial osmótico
observaron externo
una fuerte del sueloen
disminución y el
losaumento de clorofila
niveles de la acumulación de iones
en las plantas queque
representa una amenaza
tras la exposición al estrésa por
mayor concentración.
sequía, El estrés
que se atribuye salinosobre
al efecto provoca
las peroxidación lipídica, interrumpe
enzimas relacionadas el equilibrio
con el desequilibrio dehídrico,
nutrientes de[42].
biosíntesis la clorofila, interrumpe
Las plantas la actividad de
han desarrollado variasmecanismos
varios enzimas y genera
para especies de ROS
contrarrestar que eventualmente
el estrés por sequía, uno de
los cuales daña el aparato fotosintético [51­54]. Zhu [55] también informó un crecimiento
siendo la acumulación de osmolitos u osmoprotectores en las plantas en respuesta a la exposición reducido desalino
al estrés las plantas
debido al
a la instigación de la toxicidad iónica y el estrés oxidativo. Las plantas toleran la salinidad por
[9,20,43]. Una variedad de moléculas osmóticamente activas, como azúcares, prolina, GB y ácidos orgánicos, acumulan
osmolitos
acumulados depara
bajoequilibrar
peso molecular, comohídricas
las relaciones prolina, bajo
GB yestrés
poliaminas, que ayudan
hídrico/sequía. a a la agregación para mantener la estabilidad
Debido
de la membrana
solutos [56].bajo
en la célula Estos osmoprotectores
estrés mejoranosmótico
hídrico, el potencial la tasa dede
germinación,
la célula se vuelve altamente negativo , lo que induce
tolerancia en respuesta al estrés salino.
lo que provoca la endosmosis de agua en la célula y mantiene la turgencia de la célula. Muchos estudios sugirieron que el
estrés
El ajuste salino mencionado
osmótico modula las enzimas responsables
anteriormente de debido
es posible la biosíntesis de
a la acumulación de prolina y GB compatibles [57] y su
mayor concentración
solutos/osmolitos. se correlaciona
Entre cones
ellos, la prolina una
el mayor tolerancia
osmolito al estrés bajo
más importante [58]. estrés por sequía.
La acumulación
Alexieva et al. [44] de prolina es
observaron un mecanismo
niveles adaptativo
elevados de prolina contra el
en cultivares de estrés salino
guisantes [59]. Khedr
sometidos etpor
a estrés al.sequía.
[60] informó
que
la prolina Yamada
Además, regula losetniveles
al. [45]de transcripción
informaron sobredelalas proteínas que
acumulación responden
de prolina libre al
enestrés salino, lodeque
una variedad resulta
plantas en una mejora
tolerantes a la de
sequía
Petuniaque se adaptan
hybrida al estrés
bajo estrés salino. Además, las actividades de las enzimas catalasa y peroxidasa fueron
por sequía.
Se encontró
Muchosque era mayor
informes han en Pancratium
sugerido que elmaritimum en presencia
papel del GB de prolina
al proporcionar bajo estrés
tolerancia salino
al estrés por [60]. También
sequía aumenta la
actividad[46].
plantas de las
Se enzimas que desempeñan
ha observado funciones ende
una mayor acumulación losGB
sistemas de defensa
en plantas antioxidantes,
de algodón adaptadascomo se documenta
al estrés por sequía en
[47].
Se ha informado que la citrulina, un aminoácido aislado de la sandía, imparte tolerancia a la sequía en la sandía (Citrullus
lanatus) [R]. La espermidina, una poliamina, mejora la resistencia de las plantas.
cuando se aplica exógenamente a plantas de arándanos sometidas a estrés por sequía [49]. Las plantas pueden tolerar el
estrés por sequía principalmente mediante el ajuste osmótico y el equilibrio del sistema de defensa antioxidante que ayuda
a estabilizar las membranas celulares con scavenina ROS y rovidina.
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Nicotiana tabaco [61]. GB es una molécula orgánica y soluble en agua que protege a las plantas contra el estrés salino [62]. Protege la planta
estabilizando proteínas como RuBisCo [63] y reduciendo la producción de ROS [64]. Lutts [65] observó que la acumulación de GB mejoraba la
capacidad de supervivencia y el crecimiento de las plantas tratadas con sal.

2.3. Estrés por temperatura

Las plantas están sujetas a una variedad de variaciones de temperatura durante los cambios de estación. El estrés por altas temperaturas
da como resultado una disminución de la síntesis de clorofila en las plantas [66], lo que es un indicador de estrés en los plastidios [67]. Por ejemplo,
el estrés por altas temperaturas reduce la actividad de la 5­aminolevulinato deshidratasa (ALAD), una enzima que ayuda en la biosíntesis de la
clorofila [68].

Además, el estrés por frío también afecta la productividad de los cultivos al dañar la maquinaria metabólica de las plantas.
El estrés por frío induce niveles elevados de ROS, especialmente H2O2 en las plantas, lo que podría ser
responsable de afectar negativamente el crecimiento y desarrollo de las plantas [69]. Las plantas han desarrollado
diversas estrategias para tolerar las variaciones de temperatura. Uno de los mecanismos adoptados por las
plantas bajo estrés térmico es la acumulación de solutos u osmolitos compatibles que tienen un papel protector en las plantas.
Kishor et al. [70] informaron una mayor tolerancia en plantas expuestas al estrés por frío debido al elevado contenido de prolina. La aplicación
exógena de prolina en bajas concentraciones aumentó la tolerancia al estrés por frío [71,72]. Muchos estudios han informado sobre el papel del
GB en la protección de las plantas bajo estrés térmico [22,73]. Debido al avance de la tecnología, los genes implicados en la síntesis de GB ahora
se transfieren a algunas plantas no acumuladoras que ayudan a las plantas a sobrevivir bajo estrés. Por ejemplo, el gen codA proporciona
tolerancia al estrés por frío en Oryza sativa, lo que protege a la planta del daño de la membrana, las enzimas y la actividad de ROS [38,74]. Las
ROS producidas durante las condiciones de estrés abiótico dañan el PSII en el cloroplasto, sin embargo, GB mantiene la actividad de las proteínas
y protege a la planta de condiciones de estrés.

2.4. Estrés por metales pesados

La contaminación por metales pesados se ha convertido en un peligro importante, además de la sequía, la temperatura y el estrés por
salinidad [6,75]. Debido al aumento de la urbanización y la industrialización, el uso de metales pesados ha aumentado a un ritmo alarmante. La
generación excesiva de ROS en respuesta al estrés por metales pesados induce estrés oxidativo en las plantas [8,76–78], dañando los mecanismos
celulares [79], bioquímicos y fisiológicos de las plantas [80,81]. La exposición al Pb causó una reducción en la concentración de pigmento foliar en
Coronopus didymus, lo que podría deberse a una disminución de la síntesis de clorofila o su degradación en respuesta al estrés por metales
pesados [82,83]. Por lo tanto, las plantas participan en varios mecanismos para desintoxicar los metales pesados y tolerar el estrés por metales
pesados. Dhir et al. [84] evaluaron la acumulación de osmolitos en Salvinia natans tras la exposición a metales pesados. Notaron mayores
cantidades de GB, sacarosa y manitol en respuesta al Cd, Cu, Ni, Zn, Pb, Fe, Mn y Cr [84]. Asimismo, Bhatti et al. [85] observaron que la aplicación
exógena de GB aumentaba la protección de las plantas de trigo bajo estrés por metales pesados. Descubrieron que la aplicación de GB mejoraba
la longitud de raíces y brotes, la biomasa y los pigmentos fotosintéticos, y promovía la eliminación de ROS, así como los ajustes osmóticos [85].

2.5. Estrés ligero

Varios factores ambientales regulan el crecimiento y desarrollo de las plantas. La intensidad de la luz solar es un factor importante que
controla diversas actividades metabólicas en las plantas [86]. Las fluctuaciones de las radiaciones solares alteran las reacciones luminosas de la
fotosíntesis en las membranas tilacoides [87]. Muchos informes señalaron que la intensidad de la luz afecta la densidad de los estomas de las
hojas maduras [88]. La alta intensidad de luz específicamente de la región UV daña el proceso de fotosíntesis debido a la sobreproducción de
ROS, lo que daña el transporte fotosintético de electrones [89]. Wang y cols. [90] informaron una mayor acumulación de GB en respuesta al estrés
lumínico elevado en el trigo, lo que ayudó a recuperar el contenido de clorofila y la tasa fotosintética neta en las plantas mediante la reparación de
PS II.
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3. Papel de los brasinoesteroides en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico

Los brasinoesteroides (BR) se clasifican como la sexta clase de hormonas vegetales, además de las cinco clásicas.
hormonas. Estos son de origen esteroide y se aislaron por primera vez a partir de pólenes de Brassica [91]. Muchos
Posteriormente, los estudios sobre BR confirmaron su presencia ubicua en el reino vegetal [92]. El imperativo
El papel de los BR en el manejo del estrés se ha explorado en muchas plantas sometidas a temperatura, agua,
tensiones de sal, pesticidas y metales pesados [9–11,24,75,93–100]. Los osmolitos o solutos compatibles tienen
un papel importante en el mantenimiento de la homeostasis osmótica como mecanismo protector durante situaciones estresantes.
condiciones [101]. Los informes han documentado que los BR pueden regular el estrés abiótico al influir en varios
tipos de osmoprotectores [96,102]. La señalización BR controla los diversos procesos fisiológicos de las plantas.
en condiciones de estrés, y se cree que BRL3 (miembro de la familia de receptores BR enriquecido vascularmente)
para regular la biosíntesis de todos los osmoprotectores clave [103]. Sobreexpresión de BRL3 en Arabidopsis
Se ha observado que bajo estrés por sequía mejora la acumulación de osmolitos importantes, que
confieren tolerancia al estrés [103]. La Figura 2 explica el impacto de los BR en los osmolitos en plantas que crecen bajo
Biomoléculas 2019, 9, x PARA REVISIÓN POR 6 de 37
PARES condiciones de sequía.

Figura
Figura 2.
2. Esquema
Esquema esquemático que resume
esquemático que resume diversos
diversos efectos
efectosde
delos
losbrasinoesteroides
brasinoesteroidessobre
en diferentes osmolitos
diferentes osmolitosen
en plantas en condiciones estresantes.
plantas bajo condiciones estresantes.

3.1. Brasinoesteroides y prolina

3.1. Brasinoesteroides y prolina
Es un aminoácido que funciona como chaperona molecular ya que ayuda a eliminar los residuos libres.
Es un aminoácido que funciona como chaperona molecular, ya que ayuda a eliminar los radicales libres y a estabilizar el
estado redox del citosol en la célula [104­106]. Un numero de
radicales además de estabilizar el estado redox del citosol en la célula [104­106]. Varios estudios han demostrado un mayor
contenido de prolina en respuesta a los BR. Un estudio realizado en plantas.
Los estudios han demostrado un mayor contenido de prolina en respuesta a los BR. Un estudio realizado en plantas de Raphanus
sativus sometidas a estrés de Cu y Cr cuando se trataron con 24­epibrasinolida mostró una
Raphanus sativus sometido a estrés de Cu y Cr cuando se trató con 24­epibrasinolida mostró un aumento significativo en el
contenido de prolina [107,108]. De manera similar, Cucumis sativus bajo estrés de Cu mostró
aumento significativo en el contenido de prolina [107,108]. De manera similar, Cucumis sativus bajo estrés de Cu
mostró un mayor contenido de prolina cuando se le administró tratamiento con 24­epibrassinolida [109]. Otro informe
un mayor contenido de prolina cuando se administró el tratamiento con 24­epibrassinolida [109]. Otro informe
sobre Salvia miltiorrhiza demostró un mayor contenido de prolina cuando se administró una pulverización foliar de BR a
en Salvia miltiorrhiza demostró un mayor contenido de prolina cuando se aplicó una pulverización foliar de BR a plantas
estresadas por sequía [110]. El tratamiento con 24­epibrasinolida también resultó beneficioso para Capsicum annuum
var. frutescens que fueron sometidas a estrés hídrico y con aspersión foliar, se observó un aumento significativo de
prolina [111]. El mismo estudio también demostró que un brasinoesteroide sintético, la 7,8­dihidro­8α­20­hidroxiecdisona,
que se produce a un costo mucho menor, era
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plantas estresadas por sequía [110]. El tratamiento con 24­epibrasinolida también resultó beneficioso para Capsicum
annuum var. frutescens que fueron sometidas a estrés hídrico y con aspersión foliar, se observó un aumento
significativo de prolina [111]. El mismo estudio también demostró que un brasinoesteroide sintético, la 7,8­
dihidro­8α­20­ hidroxiecdisona, que se produce a un costo mucho menor, era capaz de imitar los efectos de la 24­
epibrasinolida producida naturalmente. También se informó que la 28­homobrasinolida tiene una respuesta similar en
plantas de Brassica juncea estresadas con Cu [112]. El estrés salino administrado a las plantas de Vigna radiata
mostró un mayor contenido de prolina y la combinación de sal y brasinolida mostró una acumulación máxima de
prolina [113]. La acumulación de prolina podría deberse a una mayor expresión genética de genes biosintéticos [113].
Se demostró que los frutos de Prunus persica que se mantuvieron almacenados en frío estaban protegidos del daño
por frío a través de cambios en el metabolismo de la prolina cuando se trataron con 24­epibrasinolida. Los resultados
mostraron que los frutos tenían un mayor contenido de prolina y actividad de ∆1­pirrolina­5­carboxilato sintetasa
(P5CS), mientras que se observó una disminución en la actividad de prolina deshidrogenasa [114]. El glutamato se
convierte en el precursor de la síntesis de prolina en presencia de las enzimas P5CS y ∆1­pirrolina­5­carboxilato
reductasa [115]. La prolina deshidrogenasa, sin embargo, cataliza la degeneración de la prolina [116]. Además del
efecto sobre los niveles endógenos de prolina, los estudios también han demostrado que la aplicación exógena de
BR en combinación con prolina puede ser útil para aliviar el estrés abiótico. Los dos cultivares de Brassica juncea
(Varuna y RH­30) cultivados en condiciones salinas cuando se trataron con prolina y 24­epibrassinolida pudieron
resistir los efectos adversos de la salinidad y mostraron una mejor eficiencia fotosintética y un mayor rendimiento
[117].

3.2. Brasinoesteroides y glicina betaína

La glicina betaína pertenece al grupo de osmolitos compatibles, cuyas moléculas permanecen sin cambios a
pH neutro [118­121]. Debido a esto, tienen una alta solubilidad en agua y no están presentes en la esfera de
hidratación de las proteínas y, por lo tanto, ayudan a retener agua y mantener la estructura de las proteínas [121]. En
muchos estudios se ha informado sobre la acumulación de GB en respuesta a varios estreses abióticos y se ha
establecido que posee propiedades protectoras del estrés. Se ha informado que la acumulación de GB ocurre
máximamente en los cloroplastos de las hojas jóvenes [19,122]. Por lo tanto, estos son los principales sitios de
biosíntesis, y desde el sitio de síntesis se transloca a otras partes a través del floema [121,123,124]. Por lo tanto, la
capacidad de tolerancia al estrés del GB generalmente se atribuye al GB producido por cloroplastos [119]. Ayuda a
mantener la maquinaria fotosintética, así como las enzimas y lípidos, que son esenciales para el flujo de electrones
dentro y fuera de la membrana tilacoide y se libera en respuesta a señales producidas por el estrés [19,122]. El
fotosistema II es uno de los componentes clave de la maquinaria fotosintética, que también es más susceptible a los
efectos adversos del estrés, y GB desempeña un papel vital en el mantenimiento de su estabilidad [118,125]. Por lo
tanto, GB a través de la eficiencia fotosintética mantiene el crecimiento y el rendimiento de las plantas [121].

Los brasinoesteroides, cuando se administran a las plantas de forma exógena, muestran un efecto positivo
sobre la acumulación de GB, lo que ayuda a la tolerancia al estrés al mejorar sus niveles. Las plantas de Raphanus
sativus de siete días de edad que fueron sometidas a estrés por Cr se trataron con 24­epibrasinolida y se observó
que el contenido de GB aumentó significativamente, mejorando así la tolerancia de las plantas contra el estrés por Cr [126].
Se probaron variedades tolerantes y sensibles de plantas de Pisum sativum para comprender el efecto de la 24­
epibrasinolida contra el estrés salino. Se encontró que tanto las variedades tolerantes como las sensibles mostraron
un mayor contenido de GB en respuesta a la salinidad, y cuando se administró el tratamiento con 24­epibrassinolida,
se informó un aumento adicional en su contenido, estableciendo así su capacidad protectora contra el estrés [127].
Se realizó otro estudio en plantas de tomate estresadas por la sal para comprender el papel de la 24­epibrasinolida
en la mejora de la resistencia de la planta. Se encontró que las semillas previamente empapadas en solución de 24­
epibrassinolida, cuando se cultivaron en condiciones salinas, mostraron una mejor acumulación de GB que las
semillas no tratadas que fueron sometidas a estrés por salinidad [128]. El efecto de la 24­epibrasinolida también se
observó en plántulas de Pisum sativum sometidas a estrés por cadmio. Se informó que el estrés por Cd mejoró el
contenido de GB y la aplicación conjunta de Cd y 24­epibrassinolida provocó un aumento adicional en sus niveles,
aumentando así la capacidad de tolerancia al estrés de las plantas [129]. La razón de la biosíntesis de GB mediada por BR se debe a
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mejor rendimiento de la enzima clave betaína aldehído deshidrogenasa (BADH), que participa en la formación de GB a
partir de colina [94,130].

3.3. Brasinoesteroides y poliaminas

Las poliaminas son compuestos alifáticos que contienen nitrógeno, de bajo peso molecular y de
naturaleza policatiónica [131]. La evidencia de los estudios ha señalado que las poliaminas tienen un
papel importante en el estrés abiótico, lo que ha sido evaluado por el cambio en los niveles de poliaminas
en respuesta al estrés [132]. Las tres poliaminas principales, a saber. Se ha informado que los contenidos
de putrescina (Put), espermidina (Spd) y espermina (Spe) aumentan cuando las plantas se someten a
estrés abiótico [133]. Han salido a la luz los efectos de los BR sobre las poliaminas en relación con la
tolerancia al estrés abiótico , lo que indica cierta interferencia entre los dos que conduce a la tolerancia al estrés.
Takahashi y Kakehi [134] sugirieron que los BR son fundamentales para mantener los niveles normales de espermidina,
debido a lo cual se mantiene el crecimiento normal de la planta. Además, el mismo estudio sugirió que la aplicación de BR
puede mejorar los niveles de Put, lo que ayudó a la tolerancia al estrés. En otro estudio, las plántulas de Raphanus sativus
de siete días de edad cuando se cultivaron bajo estrés de Cu mostraron una alteración en el contenido de poliaminas. En el
estudio se sugirió que la aplicación de BR a plántulas estresadas por Cu ayudó a mitigar el estrés a través de cambios en
los niveles de poliaminas [107]. El estrés de Cu junto con la aplicación de BR también causó una disminución en los niveles
de cadaverina, lo que mejoró aún más la actividad de la superóxido dismutasa para eliminar ROS [135]. La interacción de
las poliaminas y los BR también se demostró en otro estudio sobre R. sativus, en el que los efectos de las concentraciones
tóxicas de Cu se aliviaron mediante la aplicación conjunta de Spd y BR. También se señaló que se modulaba la expresión
de genes implicados en las enzimas poliaminas, lo que conducía a la tolerancia al estrés [93].

3.4. Brasinoesteroides y azúcares/alcoholes de azúcar

De varios osmoprotectores, los azúcares tienen la máxima contribución al mantenimiento del potencial osmótico,
particularmente bajo estrés osmótico [136]. Durante condiciones de alta salinidad o sequía, el contenido de varios azúcares
generalmente aumenta aunque haya una reducción en la asimilación de CO2 [137].
Los azúcares solubles tienen un papel importante en el mantenimiento de la homeostasis osmótica, así como en la
eliminación de ROS [136]. Se ha informado que los azúcares dependen de los BR para sus respuestas de crecimiento,
particularmente en la oscuridad [138]. El estudio realizado en Arabidopsis mostró que el brasinazol, que es un inhibidor
biosintético de los BR, reprimió los genes que regulaban el alargamiento del hipocótilo inducido por el azúcar [139]. El
estudio también estableció que los tratamientos con azúcar, cuando se aplican de forma exógena, podrían mejorar la
transcripción de BZR1 y BES1. Estos son los factores de transcripción que son responsables de mediar las respuestas de
BR. Esto sugirió que la aplicación de azúcar a plantas cultivadas en condiciones de oscuridad podría ayudar a mantener
altos contenidos de proteínas BZR1 [139].

4. Papel del etileno en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico

El etileno, una fitohormona gaseosa, afecta la germinación de las semillas, el desarrollo de las plantas, la senescencia
de las hojas y las flores, la maduración de los frutos, además de impartir tolerancia al estrés abiótico [140]. Es una hormona
del estrés bien conocida [141] que, según se ha informado, proporciona tolerancia al estrés por sal, calor, sequía y ozono
[142,143]. Se ha documentado que el etileno desencadena la expresión de ciertos genes esenciales para proclamar la
resistencia o la adaptación al estrés abiótico [144]. El etileno puede regular la tolerancia al estrés abiótico a través de su
influencia sobre diferentes osmolitos. Podría existir alguna correlación entre la síntesis de etileno y la regulación de la
acumulación de osmolitos que puede proteger a las plantas bajo diversas condiciones estresantes. Iqbal et al. [145]
informaron la participación del etileno en la regulación del estrés abiótico a través de su impacto en la acumulación de
osmoprotectores. Los estudios realizados en mutantes ein2­5 y ein3­1 (insensibles al etileno) también confirmaron la
participación del etileno en la biosíntesis de osmolitos [146]. La expresión de P5CS1 (pirrolina­5­carboxilato sintetasa,
implicada en la biosíntesis de prolina) se reguló positivamente en plantas de control bajo estrés por sequía, pero permaneció
sin cambios en
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Unos mutantes [146]. En la siguiente sección, se analiza el papel del etileno en la regulación de los osmolitos
bajo estrés abiótico .

4.1. Etileno y Prolina

La prolina se acumula en el citosol y protege las enzimas y membranas del estrés. También estabiliza las
membranas y actúa como eliminador de radicales libres en condiciones de estrés abiótico [61]. Recientemente,
informes han demostrado una mayor acumulación de prolina en plántulas de Arabidopsis altissima en presencia de
sal y menos condiciones de agua [147]. Los estudios también han sugerido que la prolina aplicada exógenamente
induce los niveles endógenos de varios osmolitos importantes que promueven el crecimiento y disminuyen la absorción
de iones Na+ y Cl­ [148,149].
La síntesis de prolina está relacionada con la asimilación de nitrógeno [150]. La formación de prolina en las
plantas se produce principalmente a partir del glutamato hasta el 5­carboxilato de pirrolina (P5C) con la ayuda de la
P5C sintetasa (P5CS) y la P5C reductasa. La mitocondria es el sitio de las plantas donde se produce la degradación
gradual de la prolina, catalizada por la prolina deshidrogenasa o la prolina oxidasa, que forma prolina a partir de P5C.
Muchos estudios han notado el papel del etileno al proporcionar tolerancia al estrés abiótico a través de su efecto
sobre la asimilación de N y la acumulación de prolina [23,151]. La expresión de P5CS1 (pirrolina­5­carboxilato
sintetasa 1) se reguló positivamente en plantas de control bajo estrés por sequía, pero permaneció sin cambios en ein
mutantes [146]. Khan et al. [23] informaron sobre la regulación de la concentración de prolina en Triticum aestivum
bajo estrés por calor. Recientemente, Iqbal et al. [145] mostraron la participación de la prolina y el etileno en la
tolerancia a la sal en Brassica juncea. Además, descubrieron que el nitrógeno mantenía la producción de prolina al
mejorar la actividad de las enzimas metabolizadoras de prolina que protegen a las plantas al regular el nivel de etileno
[145]. Anteriormente, Chrominski et al. [152] informaron una mayor conversión de ACC en etileno ante el estrés hídrico
y salino en Allenrolfea occidentalis y luego descubrieron que la aplicación exógena de prolina equilibra el nivel de
etileno en tales condiciones.

4.2. Etileno y glicina betaína

Las glicina betaínas son compuestos de amonio cuaternario que son osmoprotectores clave y tienen el potencial
de aliviar los efectos nocivos de diferentes estreses abióticos. Se acumula en el cloroplasto de las plantas,
proporcionando así tolerancia al estrés [153]. El etileno es esencial en menor concentración para el crecimiento de las
plantas [154]. Además, la síntesis mejorada de etileno está relacionada con las respuestas al estrés abiótico de las plantas [155].
El primer paso en la formación de etileno es la formación de S­adenosilmetionina (SAM) a partir de metionina. El SAM
formado durante la síntesis de etileno también es un precursor de la biosíntesis de GB (Figura 3). Bajo estrés salino,
Khan et al. [51] informaron que la aplicación de ácido salicílico aumentó la concentración de metionina y acumuló GB
en plantas de Vigna radiata. Sin embargo, la formación de etileno se redujo mediante la inhibición de la enzima ACC
sintasa. Por lo tanto, la mayor acumulación de GB y la reducción de etileno bajo estrés salino aumentaron el contenido
de glutatión (GSH), reduciendo así el estrés oxidativo [51]. Además, en el tabaco y el tomate, la producción de etileno
aumenta en respuesta al estrés por frío, mientras que las plantas no mostraron acumulación de GB [156]. Sin embargo,
en el frijol y el trigo, el GB se acumula en plantas con una menor producción de etileno durante el estrés por frío [157].

Estas relaciones sorprendentemente inversas entre etileno y GB pueden deberse a la donación del grupo
metilo por parte de SAM a la colina, que es el único vínculo entre las dos vías de biosíntesis [119] (Figura 3).
Muchos informes han documentado el papel del GB y el etileno a la hora de proporcionar tolerancia al estrés por frío
[46,158,159] al eliminar el exceso de electrones producido en las cadenas de transporte de electrones, lo que sugiere
un vínculo entre la biosíntesis de GB y los niveles endógenos de etileno [119]. Los informes que mencionan la
participación directa del etileno en la mitigación del estrés lumínico son menores; sin embargo, el etileno endógeno
controla la síntesis de GB, lo que alivia las respuestas inducidas por el estrés lumínico en las plantas [90].
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Biomoléculas 2019, 9, x PARA REVISIÓN POR PARES 10 de 37

Figura 3.
Figura 3. Papel
Papel del
del etileno,
etileno, la
la glicina
glicinabetaína
betaína(GB)
(GB)yylas
laspoliaminas
poliaminasbajo
bajoestrés abiótico.
estrés abiótico, después
de su formación a través de un precursor común, la S­adenosilmetionina (SAM). (ACC:
formación a través de un precursor común, la S­adenosilmetionina (SAM). (ACC: ácido 1­amino­
ciclo­propano­1­carboxílico;
ácido SAM: S­adenosil
1­amino­ciclopropano­1­carboxílico; SAM:metionina; dcSAM: SAM
S­adenosilmetionina; descarboxilasa
dcSAM: enzima descarboxilasa
SAM).
enzima).
4.3. Etileno y Poliaminas
4.3. Etileno y Poliaminas
Las poliaminas se encuentran ampliamente distribuidas en las plantas y regulan diferentes funciones celulares que son
Las poliaminas se distribuyen ampliamente en las plantas y regulan diferentes funciones celulares que son importantes
para el crecimiento de las células. Las plantas acumulan una gran cantidad de poliaminas frente a diferentes
importante para el crecimiento de las células. Las plantas acumulan una gran cantidad de poliaminas frente a
diferentes estreses abióticos [160]. Muchos investigadores han informado que las poliaminas aplicadas exógenas protegen la
estreses abióticos [160]. Muchos investigadores han informado que las poliaminas aplicadas exógenamente protegen a las
plantas de la sequía [161] y del estrés salino [135].
la planta de la sequía [161] y el estrés salino [135].
La biosíntesis de poliaminas está relacionada con la biosíntesis de etileno, ya que su precursor
La biosíntesis de
adenosilmetionina, poliaminas
SAM) está
es común relacionada
[162] con
(Figura 3). la informes
Los biosíntesis de etileno,
sugieren una ya quecorrelación
fuerte su precursor (S­
entre
(S­adenosilmetionina, SAM) es común [162] (Figura 3). Los informes sugieren una fuerte correlación entre el etileno y las
poliaminas en respuesta a la formación de ROS en hojas de plántulas de trigo de primavera bajo
entre etileno y poliaminas en respuesta a la formación de ROS en hojas de plántulas de trigo de primavera al estrés
osmótico [163]. Los resultados mostraron un mayor contenido de poliaminas en respuesta a condiciones de estrés.
bajo estrés osmótico [163]. Los resultados mostraron un mayor contenido de poliamina en respuesta a la reducción del estrés
en la producción de ROS y la síntesis de etileno en las plantas; sin embargo, el aumento de la producción de ROS desencadenó
Sin embargo, en condiciones climáticas adversas, se redujo la producción de ROS y la síntesis de etileno en las plantas, lo que
aumentó la síntesis de ROS y etileno, lo que promovió la oxidación de las poliaminas y redujo su contenido en las plantas [163].
La producción desencadenó la síntesis de etileno, lo que promovió la oxidación de poliaminas y redujo su producción. Li y
Wang [164] obtuvieron resultados similares en hojas de plántulas de Glycyrrhiza inflata cultivadas
contenido en plantas [163]. Li y Wang [164] obtuvieron resultados similares en hojas de Glycyrrhiza sometidas a estrés osmótico.
Plántulas inflata cultivadas bajo estrés osmótico.
4.4. Etileno y azúcares/alcoholes de azúcar
4.4. Etileno y azúcares/alcoholes de azúcar
Los azúcares aportan energía para el correcto funcionamiento y metabolismo de las plantas. Los azúcares regulan la osmótica.
Los azúcares
ajuste y brindan aportan aenergía
protección para el correcto
las membranas funcionamiento
al eliminar y metabolismo
las ROS contra de las plantas.
diferentes tensiones Los azúcares regulan el
[165,166].
ajuste osmótico
acumulación de yosmoprotectores
proporciona protección a las membranas
como azúcares reducidosalcomo
eliminar ROS fructosa,
glucosa, contra diferentes Muchos estudios informaron la
tensiones
y fructanos[165,166]. Muchos
en condiciones deestudios
sequía yinformaron sobre
estrés salino la acumulación
[137,167]. de osmoprotectores
La trehalosa, comoactúa
un azúcar oxidado, azúcares
comoreducidos
osmolito.
como glucosa,
condiciones fructosa y [166].
estresantes fructanos bajo sequía
Pilon­Smits et al.y [168]
estréstolerancia
salino [137,167].
reportadaTrehalosa, una proteína oxidada y protectora en
El azúcar,
sequía en actúa como osmolito
la remolacha azucareray protege las proteínas de
tras la acumulación en fructano.
condiciones
De estresantes [166].
manera similar, Pilon­Smits
otro azúcar, la et al. contra el estrés por
trehalosa,
[168] informaron
protección contratolerancia contra
el estrés por el yestrés
calor sal enpor sequía
plantas deen la remolacha
trigo azucarera tras la acumulación de fructano. proporcionó
y arroz [148,169,170].
De manera similar, otro azúcar, la trehalosa, brindó protección contra el estrés por calor y sal en las plantas de trigo y arroz
[148,169,170].
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Los alcoholes de azúcar, también conocidos como polioles, se dividen estructuralmente en dos tipos, es decir,
cíclicos, como mioinositol y pinitol, y lineales, que incluyen sorbitol, manitol, ribitol y xilitol. Estos polioles son solubles
en agua y proporcionan potencial de tolerancia a las plantas contra diversos estreses abióticos.
Los polioles regulan el equilibrio osmótico, secuestran Na+ en la vacuola o apoplasto, protegiendo así las membranas
contra la sequía [171] y el estrés salino [172]. Varios estudios han informado sobre el papel de los alcoholes de
azúcar en el estrés abiótico. Por ejemplo, Patonnier et al. [173] y Kaya et al. [174] sugirieron el papel del manitol en
el suministro de tolerancia contra la sequía y el estrés salino en Fraxinus excelsior y Zea mays. De manera similar,
se informó que el D­ononitol se acumula en plantas de Arabidopsis thaliana en respuesta a la sequía y al estrés
salino [175]. El papel del etileno en la regulación de los azúcares bajo estrés abiótico puede correlacionarse con la
eliminación de ROS producidas durante condiciones estresantes. Sin embargo, se necesitan más investigaciones
para conocer el mecanismo implicado en la regulación de la tolerancia al estrés en las plantas mediado por la
interacción entre la biosíntesis de etileno y los azúcares.

5. Papel del ácido salicílico en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico

El ácido salicílico (SA) es una hormona fenólica vegetal, presente de forma ubicua en las plantas. Recientemente,
ha sido reconocida como una molécula imperativa que participa en la respuesta local y sistémica al estrés [5]. Para
combatir la producción de ROS inducida por el estrés abiótico, las plantas han desarrollado ciertos mecanismos para
aclimatarse al estrés iónico y osmótico. Para mantener el potencial osmótico de las células vegetales bajo estrés, han
desarrollado un mecanismo protector, es decir, la osmorregulación arbitrada por varios osmolitos, incluida la prolina,
los azúcares solubles, las aminas y el GB, etc. Desempeñan un papel importante en el mantenimiento de la turgencia
en las plantas en condiciones abióticas. estrés [176]. Se informa en gran medida que SA modula la síntesis de
osmolitos como GB, prolina y azúcares bajo estrés abiótico [177­179].

5.1. Ácido salicílico y prolina

Los científicos han documentado bien que SA participa en la mejora de la síntesis de prolina bajo estrés abiótico
[23]. Actividad de las enzimas biosintéticas de prolina, a saber. La γ­glutamil quinasa y el pirrolina­5­carboxilato se
elevaron significativamente en plantas de Lens esculenta tratadas con SA 0,5 mM bajo estrés salino. La elevación del
metabolismo de la prolina se atribuye a un mecanismo de tolerancia al estrés en las plantas estresadas por la sal [176].
Además, Misra y Misra [177] sugirieron una mejora en las enzimas del metabolismo de la prolina (pirrolina­5­carboxilato
y γ­glutamil quinasa) y redujeron la actividad de la prolina oxidasa responsable de una mayor biosíntesis de prolina en
represalia al estrés abiótico. El incremento en los niveles de prolina bajo estrés salino en plantas de Rauvolfia
serpentina también abogó por una participación significativa de SA en la regulación de la turgencia celular. Otra
observación de Khan et al. [23] informaron que el tratamiento con SA (0,5 mM) mejoró la tolerancia de las plantas de
Triticum aestivum al estrés por calor al aumentar el contenido de prolina en respuesta a la elevación influenciada por
SA en la actividad de la γ­glutamil quinasa y la disminución de la actividad de la prolina oxidasa. Además, se argumentó
que la elevación de los niveles de prolina mediante la aplicación de SA aumenta la asimilación de nitrógeno y mejora
la fotosíntesis [180].
La aplicación exógena de prolina también condujo a una mejora de la acumulación endógena de SA (influenciada
por vías de señalización dependientes de NDR1) y dio como resultado la regulación del estrés oxidativo mediado por
Ca como respuesta de defensa en las plantas [180]. Se informa que SA mejora el estrés generado en respuesta al
estrés salino en plántulas de Torreya grandis mediante la acumulación de prolina. Los contenidos mejorados de
prolina están involucrados en la biosíntesis de proteínas protectoras del estrés, que son imprescindibles para la
respuesta al estrés en las plantas [181]. Los niveles de prolina y el rendimiento de las enzimas antioxidantes en
plantas de Brassica juncea mejoraron después del tratamiento con SA bajo estrés por calor [182]. Otro informe de Ma
et al. [183] informaron un alivio del estrés por salinidad en Dianthus superbus mediante la elevación de la actividad
del sistema de defensa antioxidante, los atributos fotosintéticos y los niveles de prolina. La elevación del contenido de
prolina contribuye al mantenimiento de la homeostasis osmótica a nivel celular y protege la integridad de la membrana.
La mayor acumulación de prolina después de la aplicación de SA se debe a la regulación de los patrones de expresión
de genes implicados en la biosíntesis de prolina. Genes clave como P5CSA y P5CSB (que codifican la pirrolina­5­carboxilato sintasa)
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se regula al alza, mientras que la PDH (que codifica la prolina deshidrogenasa) se regula a la baja después de la aplicación
de SA [184].

5.2. Ácido salicílico y glicina betaína

SA y análogos de la aspirina inducen la síntesis de GB en el rango de 0,5 a 2,5 mM en plantas expuestas a salinidad,
déficit hídrico y estrés por frío [185]. La mejora de la acumulación de GB influenciada por los salicilatos y la aspirina es una
parte imperativa de la resistencia sistémica en plantas estresadas. GB también afecta la actividad de las proteínas quinasas
bajo estrés hiperosmótico [186]. Se ha informado que el aumento en el contenido de GB influenciado por SA mejora el
crecimiento general de las plantas [177]. De manera similar, el alivio del estrés por salinidad en plantas de Vigna radiata
mediante SA implica la acumulación de GB. El tratamiento con SA (0,5 mM) aumentó el contenido de GB al aumentar el
nivel de metionina, así como la supresión de la producción de etileno bajo estrés salino. Los mismos compañeros de
trabajo observaron efectos similares después de la aplicación exógena de análogos de SA, es decir , ácido 2, 6,
dicloroisonicotínico, sobre el contenido de GB, lo que ayuda a mejorar los efectos del estrés salino sobre el crecimiento y
la fotosíntesis. Otro informe de Aldesuquy et al. [187] sugirieron que la aplicación conjunta de GB (10 mM) y SA (0,05 M)
de forma exógena a dos cultivares (Sakha 94 sensible y Sakha 93 resistente) de Triticum aestivum tuvo un efecto reparador
sobre el crecimiento y el metabolismo de las plantas cultivadas en condiciones de déficit hídrico. condiciones. Se encontró
que efectos similares de la aplicación simultánea de GB y SA reducen el efecto drástico del estrés por sequía en plantas
de Helianthus annuus [188].

5.3. Ácido salicílico y poliaminas/otros aminoácidos

El ácido salicílico desencadena la acumulación de prolina en las plantas en condiciones de estrés. La

acumulación mejorada de poliamina se debe a la regulación positiva de los niveles de transcripción de genes
clave como SPMS (espermina sintasa) y SPDS (espermidina sintasa), que están involucrados en las vías
biosintéticas de poliaminas [189]. Además, genes como SAMS (S­adenosil­l­metionina sintasa) y SAMDC (S­
adenosil­l­metionina descarboxilasa), que participan en la biosíntesis de SAM (precursor de poliaminas), también
están regulados positivamente por SA [189] . La exposición del envejecimiento al tejido foliar extirpado de las
plantas resultó en la alteración de las actividades metabólicas, como la estimulación de la síntesis de novo de
aminoácidos modulada por la aplicación de SA en respuesta a la regulación del estado redox de las plantas
estresadas y la respuesta de defensa [190]. Estudios anteriores también sugieren un papel imperativo de la SA
en la alteración del equilibrio de aminoácidos en plantas estresadas, revelado por estudios sobre homoserina
quinasa y aminotransferasas [191]. Varios aminoácidos, incluida la metionina y los aminoácidos aromáticos, a
saber. tirosina y fenilalanina, se elevaron mediante la aplicación exógena de SA (1 mM) en plantas de Glycine max expuestas a estré
Sugirieron además que estos aminoácidos actúan como un sumidero del exceso de nitrógeno en las plantas sometidas a
estrés salino y en condiciones no salinas.
Los aminoácidos libres tienen una participación imperativa en la regulación de la homeostasis osmótica en el tejido
vegetal [193]. De manera similar, Aldesuquy et al. [187] sugirieron una elevación en el contenido de aminoácidos libres
que resulta en una mejora de las actividades proteolíticas en respuesta al estado osmótico alterado de las células
vegetales. Los niveles elevados de aminoácidos libres en las plantas durante todo el ciclo de vida también revelaron una
posible participación de estos compuestos en la osmorregulación [194]. Otro informe de Yadav et al. [194] y Sankar et al.
[195] revelaron una elevación en los niveles de aminoácidos de Sorghum bicolor y Abelmoschus esculentus en condiciones
de déficit hídrico. Otra observación de El­Tayeb et al. [196] sugirieron una regulación positiva de los niveles de aminoácidos
en plantas de Helianthus annuus mediante la aplicación de SA bajo estrés de metal Cu. Además, Hussein et al. [197]
revelaron una elevación similar en el contenido de prolina y GB en plantas de Zea mays expuestas a estrés por salinidad
mediante la aplicación exógena de SA. Otro informe de Abd Allah et al. [198] mostraron una mejora similar en el contenido
de aminoácidos en plantas de quinua mediante la aplicación exógena de SA en diferentes concentraciones, es decir, 200
y 400 mg L­1 bajo estrés por sequía. Sugirieron además que la elevación del contenido de aminoácidos en condiciones de
déficit de agua podría atribuirse a una mayor degradación de las proteínas.
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5.4. Ácido salicílico y azúcar/alcoholes de azúcar

Se produce una asociación evidentemente sólida entre los niveles de azúcar y el estrés osmótico y se ha demostrado
respaldado por estudios transgénicos [22]. Aplicación exógena de SA (10−2 M) a plantas de Zea mays expuestas
al estrés por salinidad resultó en un aumento en el contenido de azúcares solubles [199]. La suplementación con SA podría
resultan en la activación de vías metabólicas, que consumen azúcares solubles que en consecuencia resultan en la
reposición del crecimiento de plantas estresadas [200]. Además, se supone que el tratamiento con SA inhibe la
actividad de las enzimas hidrolizantes de polisacáridos y acelera el contenido de azúcar soluble [199]. Azúcares totales
y se informó que los niveles de carbohidratos estaban elevados en las plantas de quinua por la aplicación exógena de
SA [198]. Además, revelaron que desempeñan un papel importante en el cultivo de plantas bajo estrés osmótico.
estabilización de proteínas e integridad de la membrana. Según Bohnert y Jensen [201], los carbohidratos
Contribuyen como eliminadores de ROS y estabilizadores de membrana. La mejora sustancial en carbohidratos.
Los niveles también podrían deberse a la recuperación del aparato fotosintético de las plantas estresadas. solicitud de SA
También se sugiere que inhiba los polisacáridos que hidrolizan las enzimas [202]. La Tabla 1 resume los informes de
Alteraciones influenciadas por SA en el contenido de osmolitos en plantas expuestas a estreses abióticos.

Tabla 1. Alteraciones influenciadas por SA en el contenido de osmolitos en plantas expuestas a estreses abióticos.

Especies de plantas SA Conc. Estrés abiótico Respuesta de las plantas Referencia

Metal pesado
1mm El contenido de prolina, trehalosa y GB fue
(Pb­0,25, 0,50, [96]
aumentado en respuesta al tratamiento con SA
y 0,75 mm)
Brassica juncea
Metal pesado
1mm Niveles de carbohidratos totales y reductores.
(Pb­0,25, 0,50, [75]
el azúcar se mejoró significativamente
y 0,75 mm)

0,5 mm Déficit de agua Actividad de enzimas, incluido el γ­glutamil.

[203]
Se mejoraron la quinasa y la prolina oxidasa.

0,5 mm Salinidad Contenido de glutatión, un amino esencial

[204]
(100 mm) ácido, estaba elevado

Los niveles de prolina fueron significativamente

10­5M _ Alta temperatura [182]
aumentado

Metal pesado Se observó una elevación significativa en el nivel de prolina.

0,01, 0,05, 0,1
melón pepino (Cd­50, 200, 400, [205]
y 0,2 mm observado mediante pretratamiento con SA
y 800 µM)

El contenido de prolina aumentó en un 53,7%.

0,5 mm Salinidad
clavel orgulloso menos de 0,3% de salinidad y 54,1% menos de 0,6% [183]
(0,3%, 0,6% y 0,9%)
salinidad

Eleucina coraccana 0,2 mm Metal pesado El nivel de prolina se redujo en raíces y

[206]
(Ni­0,5 mm) dispara a ambos

Lisina, metionina, isoleucina y leucina.

Los contenidos se mejoraron significativamente.
Los niveles de fenilalanina y treonina fueron
1mm Salinidad no influenciado. Contenidos no esenciales [192]
Glycine max (4, 7 y 10 ds/m)
aminoácidos a saber. alanina, ácido aspártico,
También se encontraron ácido glutámico, glicina y serina.
aumentado

Metal pesado
100, 200, 300 Mejora notable en los niveles de prolina.
(As­10, 25, 50, 75, 100, [207]
y 400 µM fue observado por dosis de SA
y 125 µM)

Actividad de las enzimas biosintéticas de prolina.

verbigracia. γ­glutamil quinasa y
Lens esculenta 0,5 mm Salinidad
pirrolina­5­carboxilato fueron significativamente [176]
(100 mm)
elevado. Mejora similar en GB
El contenido fue grabado.

matricaria 1, 10, 25 y La concentración de prolina libre fue

Alta temperatura [208]
manzanilla 100 mg aumentado significativamente

0,2 mm Metal pesado Se mejoraron los niveles de prolina.

medicamento sativa [209]
(Mg­10 µM)
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Biomoléculas 2019, 9, 285 13 de 36

Tabla 1. Cont.

Especies de plantas SA Conc. Estrés abiótico Respuesta de las plantas Referencia

la planta de guisantes 2mm Metal pesado El nivel de prolina aumentó aún más con
[210]
(Cd­0,75 y 1,5 mM) suplementación SA
solana Salinidad El contenido de azúcar soluble y prolina fue
0,01 mm [211]
licopersico (100 mm) mejorado significativamente

0,5 mm Salinidad El aumento en el contenido de prolina fue

torreya grandis [181]
(0,2% y 0,4%) observado en respuesta a la solicitud de SA

10­4M _ El nivel de prolina se elevó en un 21% y

Alta temperatura [212]
acumulación de azúcar en un 81% en estudios de campo
1,44 y El contenido de prolina y GB aumentó en
trigo de verano Déficit de agua [213]
2,88 mm respuesta al tratamiento con SA

Metal pesado
1mm
(As­50, 100, 150, 200, 250,
300, 350 y 400 µM)
El contenido de prolina fue elevado por el tratamiento.
[214]
de plantas estresadas con As con SA

0,5 mm La mejora en el contenido de prolina fue

Alta temperatura [23]
observado

Azúcares solubles, es decir, glucosa, sacarosa y

Los azúcares solubles totales estaban elevados.
Polisacáridos y carbohidratos totales.
0,05 millones Déficit de agua El contenido también fue mejorado. Elevación en [187]
ácido glutámico, ácido aspártico, leucina,
tirosina, alanina e isoleucina, etc., fueron
elevado

Los niveles de carbohidratos solubles y totales fueron

Metal pesado
mejorado por la suplementación con SA. Similar
100 ppm (Con­5, 10, 20, [215]
elevación del contenido de prolina y amino
y 40 mg L­1 ) se observó ácido

Acumulación de prolina, GB y trehalosa.

100 µM Alta temperatura [216]
fueron aumentados
zea mays
Metal pesado Los niveles de azúcar soluble total y prolina fueron
500 µM [217]
(Cd­100 µM) mejorado por la aplicación SA.

Metal pesado SA contrarresta el estrés del Cd mejorando la

500 µM [218]
(Cd­10, 15 y 25 µM) niveles de prolina endógenamente

10­2M _ Salinidad niveles de azúcares solubles y polisacáridos

[199]
(50, 100 y 150 mm) El contenido fue grabado para ser bajado.

6. Papel de las citoquininas en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico

Las citoquininas fitohormonas controlan una gran cantidad de actividades en las plantas, que son importantes para su
crecimiento y desarrollo [219,220]. En cultivo de tejidos, las citoquininas estimulan el proceso de división celular.
y actuar como un regulador principal del ciclo celular [221]. En combinación con las auxinas, juega un papel importante en
controlar las divisiones celulares y mantener las células madre de los meristemas apicales de raíces y brotes [222,223].
Otras funciones importantes de las citoquininas son, entre otras, la reducción del inicio de la actividad lateral.
raíces [224], control de la división celular, diferenciación de floema y metaxilema en raíces [225], morfogénico
diferenciación durante la luz solar en hojas extendidas [226] y disminución de la senescencia de la hoja [227,228].
No obstante, las citoquininas desempeñan funciones tanto positivas como negativas para proporcionar tolerancia al estrés. De acuerdo a
Según varios informes, se encuentra que la concentración de citoquininas se inhibe durante el estrés intenso.
condiciones [229]. Por otro lado, algunas observaciones indican que el nivel de citoquininas aumentó
durante condiciones de estrés, ya sea de corta o larga duración [230]. En condiciones de estrés,
regulación de una parte clave de la señalización celular de etileno, es decir, se considera que MAPK6 desempeña un papel importante en
biosíntesis y acumulación de osmolitos en plantas [231].

6.1. Citoquininas y prolina

La prolina está presente en plantas superiores y durante condiciones de estrés como salinidad o sequía.
estrés, se ha descubierto que su acumulación aumenta drásticamente [70]. Como se mencionó en secciones anteriores,
El glutamato es un precursor de la prolina y con la ayuda de P5CS, se convierte en glutamato.
semialdehído. La pirrolina­5­carboxilato sintetasa actúa como la principal enzima para la síntesis de
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Biomoléculas 2019, 9, 285 14 de 36

prolina y, además, glutamato semialdehído transformados instintivamente en pirrolina­5­carboxilato (P5C) [232]. La

P5C reductasa (P5CR) provoca la reducción del intermedio P5C a prolina. En condiciones de estrés, la acumulación
de prolina actúa como un sumidero para el exceso de reductores, lo que proporciona NAD+ y NADP+ necesarios
para regular la respiración y la fotosíntesis. La prolina actúa como chaperona molecular y tiene el potencial de
mantener la integridad de las proteínas y las actividades de las enzimas. Aparte de esto, también previene la
agregación de proteínas y proporciona estabilidad a la lactato deshidrogenasa M4 cuando las plantas están expuestas
a altas temperaturas [233]. Durante el estrés osmótico y por metales pesados, la prolina proporciona estabilidad a
las actividades de nitrato reductasa, ribonucleasas y proteasas [234]. La aplicación exógena de citoquinina junto con
NaCl proporciona señales que atraviesan una vía común, lo que provoca la acumulación de PEP carboxilasa y
prolina. Los informes sugieren que la acumulación de PEP carboxilasa y prolina es provocada por la citoquinina en
M. crystallinum [235]. La adición de NaCl y 6­BAP también aumenta la acumulación de prolina. De la misma forma,
la citoquinina junto con el NaCl contribuyen a aumentar la acumulación de PEP carboxilasa y prolina.

6.2. Citoquininas y glicina betaína

Muchos organismos como algas, hongos, bacterias, cianobacterias y animales ayudan en la acumulación de
GB [236]. Durante diversas condiciones de estrés abiótico, GB acumula principalmente amonio cuaternario [237].
La colina es precursora de GB y por la acción de la colina monooxigenasa (CMO) y BADH, se transforma en betaína
aldehído y GB, respectivamente [238]. La acumulación de GB estabiliza la estructura de las macromoléculas, protege
el citoplasma de la toxicidad de los iones y estabiliza el fotosistema II del estrés por altas temperaturas [239]. Debido
a una condición de estrés extremo, la presión de excitación del PSII [240] también aumenta, lo que conduce aún
más a un desequilibrio redox en el sistema de transporte de electrones fotosintético debido a la sobreacumulación
de ROS. La vía biosintética de GB tiene un precursor común (SAM) con las vías biosintéticas del etileno y la
poliamina. El aumento de la presión de excitación provoca una mayor producción de electrones fotosintéticos que
pueden usarse en la oxidación de colina a BA [241] y esta actividad está controlada por CMO (Figura 4). Un nivel
elevado de GB causa una reducción en el desequilibrio redox y la presión de excitación y, por lo tanto, proporciona
tolerancia contra el estrés [119]. El nivel endógeno mejorado de ABA puede estimular la biosíntesis de GB a partir
de BA, y BADH regula este proceso. Las interacciones de GB con otras fitohormonas proporcionan tolerancia a las
plantas contra diversos tipos de estrés abiótico [119].
Se sugiere que las citoquininas podrían regular la biosíntesis de GB mediante la modulación de la vía mencionada
anteriormente, lo que necesita más estudios detallados. La regulación positiva en el patrón de expresión del gen
CKX1 (citoquinina deshidrogenasa1, que es responsable de la desactivación de las citoquininas activas) también
está relacionada con la mejora de los niveles de GB [74].

6.3. Citoquininas y poliaminas

Las citoquininas son hormonas vegetales importantes que desencadenan diferentes procesos fisiológicos y
bioquímicos en las plantas, ya sea en ambientes normales o estresantes. Es muy importante señalar que los
niveles endógenos de citoquininas son buenos indicadores de las respuestas al estrés, que cambian mucho con
la gravedad del estrés. Por ejemplo, la concentración y el transporte de ribósido transzeatina disminuyeron la
concentración de ABA, que aumentó drásticamente en el estrés por sequía [242,243]. Curiosamente, algunos
estudios muestran que las citoquininas y las poliaminas regulan mutuamente varios procesos fisiológicos y
bioquímicos en las plantas, mostrando una fuerte correlación entre los niveles de citoquininas y poliaminas y
actúan como mensajeros inter e intracelulares que regulan el estrés biótico y abiótico [244,245]. Sin embargo,
todavía no está claro cómo las poliaminas regulan la señalización de citoquininas en las plantas. Aunque algunos
estudios demostraron que las citoquininas aumentaron las actividades de la arginina descarboxilasa (ADC) y se
colocaron en cotiledones de pepino extirpados cultivados, embriones de arroz y plántulas de guisantes etioladas
[246­249]. Además, el cotiledón etiolado tratado con cinetina aumentó la actividad de la poliaminooxidasa (PAO),
mientras que disminuyó la actividad de la S­adenosilmetioinina descarboxilasa (SAMDC), junto con niveles
reducidos de Spd y aumento del contenido de Put [250], lo que indica que las poliaminas pueden desempeñar un papel crucial. papel
 La presión provoca una mayor producción de electrones fotosintéticos que pueden usarse en la oxidación de colina a BA
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[241] y esta actividad está controlada por CMO (Figura 4). Un nivel elevado de GB causa una reducción en el desequilibrio
redox y la presión de excitación y, por lo tanto, proporciona tolerancia contra el estrés.
[119]. El nivel endógeno mejorado de ABA puede estimular la biosíntesis de GB a partir de BA y BADH
varios
regula tipos
este proceso. Las interacciones de GB con otras fitohormonas proporcionan tolerancia a las plantas Biomolecules 2019, 9, 28515
de estreses de 36
contra
abióticos [119]. Se sugiere que las citoquininas podrían regular la biosíntesis de GB mediante la modulación de la vía mencionada
anteriormente, lo que necesita más estudios detallados.
cotiledones de pepino tratados con citoquininas de expresión genética, lo que fomenta más estudios que podrían ayudar en
Aumento del patrón de expresión del gen CKX1 (citoquinina deshidrogenasa1), que está estableciendo si existe alguna
conexión entre Spm y Spd con la señalización de citoquininas.
responsable de la desactivación de las citoquininas activas) también está relacionado con la mejora de los niveles de GB [74].

Figura
Kurepin4.Figura
Vía biosintética de GB y de
4. Vía biosintética su GB
papel enpapel
y su la tolerancia al estrésalabiótico
en la tolerancia estrés (modificada despuésdespués
abiótico (modificada de de
et al. [119].
Kurepin BADH
et al. [119].(betaína aldehídoaldehído
BADH (betaína deshidrogenasa), CMO (colina
deshidrogenasa), CMOmonooxigenasa), SAM
(colina monooxigenasa),
(S­adenosilmetionina).
SAM (S­adenosilmetionina).

6.4.
6.3. Citoquininas
Citoquininas yy poliaminas
azúcares/alcoholes de azúcar

Durante el estrés abiótico,

Las citoquininas la acumulación
son hormonas deimportantes
vegetales azúcares como quesacarosa y trehalosa
desencadenan ha aumentado
diferentes plantasen
fisiológicas y
bioquímicas
procesos en plantas ya sea en ambientes normales o estresantes. Es muy importante señalarosmótico
[251]. Estos azúcares contribuyen a la estabilización de las membranas, al ajuste que otrasy a diversos
funciones
Los niveles importantes
endógenos deen las plantas
citoquininas durante
son buenoscondiciones
indicadores de delasestrés abiótico
respuestas [237].que
al estrés, Loscambian
azúcares no sólo
mucho contribuyen en
con el
crecimiento, pero también ayudan en la regulación de la expresión genética, que controla la respiración, la fotosíntesis,
producción y degradación de almidón y sacarosa [252]. Durante la deshidratación celular, para el
establecimiento de enlaces de hidrógeno, los grupos hidroxilo de poliol reemplazan eficientemente el agua y proporcionan
protección de las estructuras de la membrana y regula las actividades de las enzimas [253].
Un disacárido no reductor, la trehalosa, es de naturaleza soluble. No es químicamente reactivo, por lo tanto,
compatible con el metabolismo celular durante condiciones de estrés abiótico. Se encuentra en organismos como
bacterias y hongos en altas concentraciones [254]. En las plantas, durante condiciones extremas de sequía, la trehalosa
proporciona estabilidad por resurrección en halófitas y estabiliza las proteínas y las membranas celulares [255].
También se considera un sustituto del agua por sus propiedades físicas de mantener
hidratación y, por tanto, contribuye a la regulación de los niveles de macromoléculas. De manera similar, los polioles también
proporcionar ajuste osmótico y regular redox, mientras que mecanismos como la fructosa­6­fosfato proporciona
se convierte en manitol (también actúa como osmoprotector) por la acción consiguiente de la fosfomanosa isomerasa,
manosa­6­fosfato reductasa y manosa­1­fosfato fosfatasa [256]. Por tanto, los osmolitos
contribuir a la mejora de los radicales libres y proporcionar estabilidad a las estructuras de las macromoléculas [257].
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7. Papel de los jasmonatos en la regulación de los osmolitos bajo estrés abiótico

Entre las diferentes fitohormonas, los jasmonatos (JA) se consideran una de las fitohormonas importantes
que tienen un papel importante en la tolerancia al estrés abiótico. El ácido jasmónico (JA) regula diferentes
respuestas de las plantas, incluida la regulación genética, la biosíntesis de proteínas especiales y el metabolismo
secundario en un amplio espectro de condiciones estresantes. El papel del JA en el crecimiento y desarrollo de
las plantas está bien reconocido tanto en condiciones de estrés biótico como abiótico [4,258]. Por lo tanto, el
aumento en los niveles endógenos de JA indica su importancia en la tolerancia al estrés abiótico, mientras que
la aplicación exógena de JA proporciona una mejora sustancial del crecimiento en plantas bajo diferentes estreses abióticos.
Es imperativo comprender el mecanismo de JA para regular positivamente los genes que contribuyen a la biosíntesis
de osmolitos. En este capítulo, hemos resumido el papel beneficioso del JA en la mejora del crecimiento y desarrollo
de las plantas a través de su interacción con diferentes osmolitos, específicamente prolina, poliaminas, GB y alcoholes
de azúcar/carbohidratos.
La participación de los jasmonatos en el crecimiento y desarrollo de las plantas no es una vía simple, sino
que tiene múltiples interconexiones entre diferentes reguladores del crecimiento, como el etileno, ABA y SA [259].
Después de su biosíntesis, los JA interactúan con diferentes aminoácidos para producir compuestos activos
como la isoleucina para formar isoleucina­JA o jasmonato de metilo (Me­JA), que es la forma más activa de los
JA [260]. Los JA tienen una participación multifacética en la fisiología del estrés de las plantas debido a su papel
en la atenuación de diferentes estreses abióticos. Los JA regulan los efectos perjudiciales de estos factores
ambientales a través de una cascada de respuestas de las plantas. Por ejemplo, el JA aumentó los niveles de
antioxidantes no enzimáticos como la prolina, lo que se ha informado en numerosos estudios [261,262]. Los
estudios también muestran que los JA aplicados tanto endógena como exógenamente mejoran el crecimiento de
las plantas debido a su efecto sobre los metabolitos de las plantas. Además, se ha informado que los cambios
en el contenido de fitohormonas en las células vegetales están asociados con la expresión de genes específicos,
que están involucrados en la biosíntesis de JA [259]. Por lo tanto, la tolerancia al estrés abiótico inducida por Jas
se ha considerado como un enfoque prometedor llevado a cabo bajo numerosos estreses como sal, sequía,
metales pesados, pesticidas, así como estrés lumínico y térmico [4,263,264]. En las siguientes subsecciones,
hemos resumido algunas de las funciones importantes de los JA y su interacción con osmoprotectores como
prolina, GB, poliaminas y alcoholes de azúcares/carbohidratos.

7.1. Jasmonatos y Prolina

La prolina es un osmolito no enzimático importante, y el nivel de prolina bajo cualquier estrés indica la capacidad
de una planta para regular la protección de la planta contra ciertas especies reactivas de oxígeno. Los niveles más
altos de prolina generalmente mejoran las defensas de las plantas, mientras que los niveles bajos indican que son
menores. JA tiene potencial para regular diversos estreses abióticos mediante la regulación del potencial hídrico en las
células vegetales. La prolina actúa como un osmolito y mejora el ajuste osmótico al estabilizar las macromoléculas
protegiéndolas contra la gravedad de las ROS [265]. Anjum et al. [261] y Shan et al. [262] describieron los efectos de
mejora del JA para aliviar el estrés por sequía mediante la biosíntesis de osmolitos como la prolina. JA regula
positivamente varios genes clave que desempeñan funciones importantes en la adaptación a la sequía mediante la
estimulación de varios metabolitos secundarios, la formación de paredes celulares y la codificación de proteínas y
solutos que responden al estrés, como la prolina [266]. En varios estudios se ha informado de una mejora inducida por
JA en el contenido de prolina, como estrés por sequía [267], toxicidad por metales pesados [268­272], estrés salino [273] y radiación UV­B [
Por lo tanto, el aumento del contenido de prolina es un buen indicador de la tolerancia al estrés en las plantas debido
a su papel en la reconstrucción de las clorofilas y la activación del ciclo de Kreb [64,276­278]. El JA aplicado
exógenamente también mejora la acumulación de ácidos orgánicos del ciclo de Kreb, a saber. citrato, succinato,
fumarato y malato, que en última instancia proporcionan resistencia contra el estrés abiótico [4].

7.2. Jasmonatos y glicina betaína

La glicina betaína se acumula en muchos organismos como algas, hongos, bacterias, cianobacterias y
animales, lo que ayuda a las plantas a afrontar el estrés abiótico [236]. GB es un soluto compatible eficiente con
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Biomoléculas 2019, 9, 285 17 de 36

diferentes funciones en la inducción de la tolerancia al estrés abiótico en las plantas. También protege la estructura de
proteínas vitales en condiciones de estrés abiótico [279]. La literatura muestra que niveles más altos de GB causan una
reducción en el desequilibrio redox y la presión de excitación y, por lo tanto, proporcionan tolerancia contra diferentes tensiones [119].
Además, los estudios también sugieren que un nivel endógeno más alto de ABA puede tener un efecto estimulante que
acelera la biosíntesis de GB a partir de BA, mientras que la enzima betaína aldehído deshidrogenasa regula este proceso.
Las interacciones de GB con otras fitohormonas proporcionan tolerancia a las plantas contra diversos tipos de estrés abiótico
[119]. En un estudio, la aplicación de JA aumentó el contenido de GB en un 45,37% bajo estrés de Ni y mejoró el crecimiento
general de las plantas en plántulas de soja [270]. De manera similar, Ahmad et al. [271,280] establecieron que la aplicación
de JA mejoró el crecimiento de las plantas debido al mayor contenido de GB en Solanum lycopersicum bajo estrés por sal y
cadmio.

7.3. Jasmonatos y Poliaminas

Las poliaminas (PA) son importantes compuestos de bajo peso molecular que desempeñan un papel
importante en la tolerancia al estrés abiótico en las plantas. Las AP se sintetizan endógenamente bajo una
variedad de estreses bióticos y abióticos y modulan los efectos adversos de estos factores ambientales
protegiendo las membranas de orgánulos vitales. Además, las AP ayudan a las plantas a eliminar ROS y regulan
las respuestas de las plantas a varios estreses abióticos [281­283]. Se ha demostrado que la señalización de JA
tiene un efecto sinérgico sobre la biosíntesis de AP en condiciones de estrés. Por ejemplo, el contenido de Spd
aumentó en los genotipos de cebada y protegió las membranas de la peroxidación debido a su papel principal en
la activación de enzimas antioxidantes clave [267]. En otro estudio, la aplicación de JA alivió la radiación UV­B al
producir importantes compuestos fenilpropanoides, incluidas las poliaminas. Además, el JA modula el efecto
adverso de los rayos UV­B mediando el factor de transcripción inducible de jasmonato en las plantas de tabaco (Nicotiana tabacum) [
Por lo tanto, es imperativo incluir el papel de la tolerancia al estrés abiótico inducido por JA en el manejo y mejora del
sistema defensivo de las plantas para aumentar la productividad neta al reducir las pérdidas debidas a estas severidades
ambientales.

7.4. Jasmonatos y azúcares/alcoholes de azúcar

La acumulación de azúcar y el estrés osmótico en condiciones de estrés abiótico muestran una fuerte
correlación, lo que resulta en una mayor tolerancia al estrés. Según Bohnert y Jensen [201], los carbohidratos
contribuyen como eliminadores de ROS y estabilizadores de membrana. El aumento sustancial de los niveles de
carbohidratos también podría deberse a la activación de la maquinaria fotosintética de las plantas estresadas. En un
estudio reciente, los investigadores encontraron que la aplicación de jasmonato de metilo mejoraba el contenido de
diferentes metabolitos de carbohidratos como el alcohol bencílico, el fenilacetaldehído, el benzaldehído, el alcohol 2­
feniletílico y el trans­2­hexanal en las plantas de té (Camellia sinensis) [285] . Ahmadi et al. [286] encontraron que el
jasmonato de metilo aplicado exógenamente bajo estrés salino modulaba la peroxidación inducida por la salinidad a
través de mayores niveles de azúcar soluble en las hojas de Brassica napus. Los azúcares/alcoholes de azúcar
actúan como osmolitos y osmoprotectores y mejoran el contenido relativo de agua en condiciones de estrés abiótico.
De manera similar, Sirhindi et al. [270] revelaron que la aplicación de JA modula la toxicidad de los metales pesados
a través de un mayor contenido de prolina, GB y azúcares solubles. Se cree que se acumulan niveles más altos de
azúcares debido a una resistencia excesiva de los orgánulos fotosintéticos y que se produce un menor transporte de
almidón en las células del mesófilo. Algunos otros estudios también indican que los niveles de azúcar pueden
aumentar debido a la degradación del almidón bajo cualquier tipo de estrés [287]. Se ha demostrado que la aplicación
de JA aumenta el contenido de azúcar en diferentes plantas de cultivo, como Triticum aestivum, Brassica napus e
Ipoema batata, al mejorar el rendimiento general de la planta bajo estrés abiótico [288­290].

8. Papel del ácido abscísico en la regulación de osmolitos bajo estrés abiótico

El ácido abscísico es una hormona vegetal importante que desempeña un papel crucial en el crecimiento y
desarrollo de las plantas [291­295]. Además de sus funciones en la regulación de la fisiología normal de las
plantas, el ABA también participa en la modulación de varios procesos fisiológicos clave durante condiciones
ambientales extremas [296­298]. Uno de los principales procesos fisiológicos mediados por ABA bajo
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Las condiciones de estrés son la regulación de los osmolitos en las células vegetales estresadas y el mantenimiento
de los ajustes osmóticos [299­301]. La osmoprotección de las células estresadas se ve reforzada por la acumulación
y biosíntesis de osmolitos reguladas por ABA [296,302,303]. ABA actúa como una molécula de señalización para
regular las vías biosintéticas de los osmolitos a nivel molecular [298,302]. En el texto adicional, discutiremos varios
mecanismos modulados por ABA para regular la acumulación de osmolitos.

8.1. Ácido abscísico y prolina

El ácido abscísico juega un papel importante en la regulación del metabolismo de la prolina en plantas que
enfrentan diversos estreses abióticos [304­306]. Generalmente, ABA mejora la biosíntesis y acumulación de prolina
en las células vegetales para protegerlas de los efectos nocivos de condiciones estresantes [299,303,307]. Los
niveles elevados de este osmoprotector mediante la estimulación con ABA ayudan aún más a reducir el estrés oxidativo [300,305].
La razón detrás de este aumento de la acumulación de prolina es que ABA regula positivamente los niveles de
transcripción de los genes que codifican enzimas clave de las vías biosintéticas de la prolina como P5CS [298] , lo
que puede ser una de las posibles razones detrás del aumento del rendimiento de la vía biosintética de la prolina bajo
estrés abiótico. En Medicago truncatula, se observó que la biosíntesis de prolina bajo estrés por sequía estaba
controlada por señales ABA [308]. La señalización de ABA es uno de los principales factores implicados en el control
de la biosíntesis de prolina en plantas que crecen en condiciones de estrés abiótico [302,309]. La Tabla 2 resume el
efecto de ABA sobre la acumulación de prolina bajo estrés abiótico.

8.2. Ácido abscísico y glicina betaína

El ácido abscísico estimula la vía biosintética del GB y conduce a una mayor acumulación de este osmolito en las
células vegetales, lo que en última instancia ayuda a proteger contra el estrés abiótico [301,310].
El aumento de la biosíntesis de GB después del tratamiento con ABA bajo estrés abiótico se debe a la activación
mediada por ABA de la enzima biosintética de GB BADH [301,311]. Estos investigadores confirmaron además el
papel del ABA en la regulación positiva del BADH mediante el estudio de plantas estresadas por sequía después del
tratamiento con fluridona (un inhibidor de la biosíntesis de ABA). Se observó que después del tratamiento con
fluridona, la actividad de BADH se redujo, lo que confiere un papel positivo al ABA en la estimulación de BADH [301].
En una revisión de la literatura realizada por Hashemi et al. [312], se menciona que las vías de señalización ABA y
MAPK regulan la actividad de BADH mediante la modulación del proceso de fosforilación de receptores importantes
como SnRK2 (perteneciente a la subfamilia de la proteína quinasa 2 relacionada con sacarosa no fermentadora 1).
Además, la sobreexpresión de SpBADH aislada de una halófita (Sesuvium portulacastrum) proporciona tolerancia al
estrés en Arabidopsis genéticamente modificada, y la expresión de este gen biosintético GB (SpBADH) también fue
regulada positivamente por ABA [311]. La Tabla 2 proporciona información adicional sobre el papel de ABA en GB en
plantas que crecen en entornos desafiantes.

8.3. Ácido abscísico y poliaminas

Se sabe que las poliaminas protegen las células vegetales del estrés abiótico y sus niveles se elevan en las
plantas estresadas por ABA [313,314]. El aumento de los niveles de poliamina en las células vegetales estresadas se
debe a los genes de estimulación que codifican varias enzimas biosintéticas de poliaminas como la espermidina sintasa [315].
Rakitin et al. [316] sugirieron que el ABA y el etileno modulan las vías biosintéticas entre sí y esto es importante
para la regulación de la biosíntesis de poliaminas en plantas en condiciones de estrés.
Además, ABA también regula los importantes mecanismos transcripcionales implicados en la biosíntesis de
poliaminas [317]. En condiciones de sequía, se observó que los niveles de transcripción de los genes ADC2
(arginina descarboxilasa 2), SPDS1 (espermidina sintasa 1) y SPMS (espermina sintasa) estaban regulados positivamente [317].
Sin embargo, en plantas mutantes con deficiencia de ABA (aba2­3) e insensibles a ABA (abi1­1), se observó que los
niveles de transcripción de los genes biosintéticos de poliaminas no estaban regulados positivamente, lo que indica un
papel claro de ABA en la biosíntesis de poliaminas [ 317 ]. En Zea mays, se observó que los mutantes deficientes en
ABA (vp5/vp5) tenían niveles reducidos de ABA endógeno acompañados de una menor acumulación de poliaminas
bajo estrés salino. Sin embargo, los niveles mejorados de ABA endógeno bajo estrés por sequía (en plantas normales)
fueron acompañados por contenidos mejorados de poliaminas [318]. Así, también se cree que tensiones como la sequía
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Induce la biosíntesis de ABA, que luego actúa como una molécula de señalización para regular la biosíntesis.
de poliaminas [318]. Otros estudios también confirmaron el papel del ABA en la acumulación de poliaminas como ABA.
Se observó que el tratamiento aumenta los niveles de ARNm de genes clave, incluidos ADC2 y SPMS [319,320].
La Tabla 2 proporciona información adicional sobre la acumulación de poliaminas mediada por ABA.
en plantas que crecen bajo condiciones de estrés.

8.4. Ácido abscísico y azúcares/alcoholes de azúcar

Los azúcares son uno de los osmolitos más importantes que protegen las células vegetales del daño oxidativo.
El ácido abscísico promueve la biosíntesis de azúcares en plantas bajo condiciones de estrés abiótico y ayuda
para mejorar la tolerancia de la planta contra condiciones de crecimiento anormales [297,299,304,321]. Relacionado con el azúcar
Los compuestos que actúan como osmoprotectores, como los tioles y la trehalosa, también se acumulan en las plantas.
células para regular los ajustes osmóticos celulares en condiciones de estrés [300,304]. señalización ABA
También participa en la regulación del metabolismo del azúcar en las plantas [322]. Los niveles de glucosa y fructosa aumentan
mejorado durante condiciones de déficit de agua, acompañado de una mayor actividad vacuolar invertasa,
y ABA mejora la expresión genética de la enzima invertasa (IVR2) [323­325]. Es mencionado por
Farooq y Bano [326] que ABA regula la acumulación de azúcar soluble modulando la actividad de
enzima amilasa en condiciones de estrés. La Tabla 2 resume algunos informes que explican el efecto de ABA.
sobre la acumulación de azúcar en plantas sometidas a diferentes estreses.

Tabla 2. Resumen de los efectos del ácido abscísico sobre los osmolitos bajo diversos estreses abióticos.

Especies de plantas Estrés Impacto sobre los osmolitos Referencia

Sal Aumento del contenido de prolina, glicina betaína,

Lo tomamos tres veces [296]
putrescina (Put), espermidina (Spd) y espermina (Spe).
Brassica napus Frío Aumento del contenido de prolina y azúcares solubles. [310]

Aumento del contenido de osmoprotectores como

Calor prolina, glicina betaína y trehalosa, acompañadas de [304]
Garbanzo de trigo sarraceno
tolerancia mejorada de la planta
Frío Aumento del contenido de prolina. [327]

Frío Aumento del contenido de prolina acompañado de

cynodon dactilon [328]
Mejora de la respuesta antioxidante.

Aumento del contenido de Put, pero de contenidos Spe y Spd

Glycine max Sequía [314]
fueron disminuidos.

medicamento sativa Sequía Aumento del contenido de prolina de los brotes. [329]

Aumento de la acumulación de prolina acompañada de

Sal regulación de los niveles de expresión de genes que codifican [298]
Oryza sativa enzimas biosintéticas de prolina (P5CS y P5CR).

Sequía Mayor acumulación de azúcares solubles totales. [297]

Sal Aumento del contenido de prolina y azúcares solubles. [321]

Faseolus vulgaris Sal Aumento de los contenidos de Put, Spd y Spe. [307]

Aumento del contenido de prolina y tioles totales.

Phragmitas communis Calor acompañado de una mejora en [300]
respuesta antioxidante.

Aumento del contenido de prolina, glicina betaína y

Sequía Azúcares solubles totales acompañados de una reducción de [303]
trigo de verano estrés oxidativo.

La señalización de ABA regula el metabolismo de los osmolitos.

Sequía [302]
como prolina y poliaminas.

Los contenidos de prolina y carbohidratos solubles fueron

Sequía [306]
aumentó, pero el aumento no fue significativo.
olmo menor Sequía Aumento del contenido de prolina. [330]

viña radiata Sequía Aumento del contenido de prolina y azúcar. [326]

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Tabla 2. Cont.

Especies de plantas Estrés Impacto en los osmolitos Referencia

Sequía Aumento de los contenidos de Put, Spd y Spe [313]

vid de vino
Frío Aumento del contenido de prolina y carbohidratos
[299]
solubles.
Aumento del contenido de glicina betaína acompañado
Sequía de una mayor actividad de la betaína [301]
zea mays
aldehído deshidrogenasa (BADH).

Sal El ABA endógeno estimuló la biosíntesis de

[318]
poliaminas.

9. Conclusiones

Las hormonas vegetales desencadenan la biosíntesis de osmolitos en plantas que crecen en condiciones
ambientales desafiantes. Estos solutos compatibles mantienen el equilibrio redox de las células al mejorar la
eficiencia de la eliminación de ROS y dan como resultado una reducción del daño oxidativo a las células vegetales.
La identificación y caracterización de genes clave implicados en la estimulación mediada por fitohormonas de las
vías biosintéticas de osmolitos dará una nueva dirección para establecer variedades de cultivos resistentes al estrés.

Contribuciones de los autores: AS y BZ redactaron el esquema de revisión. AS, BS y VK escribieron las Secciones 1 y 2.
GPSS y ASB escribieron una sección relacionada con el etileno, AS y SKK escribieron una sección relacionada con el ácido salicílico, AS y NH escribieron una
sección relacionada con los brasinosteroides. AS, BS y DK escribieron una sección relacionada con el ácido abscísico, las citoquininas y los jasmonatos. AS,
RB y BZ participaron en la revisión del borrador inicial.

Financiamiento: Reconocemos las diferentes agencias de financiamiento: este estudio fue apoyado por el Programa Nacional Clave de Investigación y Desarrollo
de China (2018YFD1000600); Temas de investigación independientes del Laboratorio Estatal Clave de Silvicultura Subtropical (ZY20180208, ZY20180308);
Programa clave de investigación y desarrollo de la provincia de Zhejiang (2018C02004); Proyecto clave de la Fundación Provincial de Ciencias Naturales de
Zhejiang (LZ18C160001); Proyecto del Equipo de Innovación de Frutas de la Provincia de Zhejiang (2016C02052­12); Proyecto Nacional de Formación en
Innovación y Emprendimiento de Pregrado (201610341010); Plan de Innovación Científica y Tecnológica de Pregrado de la Provincia de Zhejiang (2017R412006);
Programa de formación en investigación de pregrado en la Universidad Zhejiang A & F (102­2013200005, 102­2013200041, 102­2013200042, KX20180047,
KX20180043, KX20180065).

Conflictos de intereses: Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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