Microbiologie

Prévalence de la résistance d’Escherichia coli isolés

de prélèvements urinaires (U) ou gastro-intestinaux (D)
à l’association ticarcilline-acide clavulanique
et aux autres antibiotiques
M. Roussel-Delvallez(1), M. Caillaux(2), C. Cattoen(2), A. Decoster(2), D. Descamps(2),
N. Gravelines(2), S. Hendricx(2), M. Menouar(2), M.N. Noulard(2), J.G. Paul(2),
M.P. Pelletier(2), C. Rolland(2), S. Samaille(2), A. Vachée(2), M. Vasseur(2),
A. Verhaeghe(2), A. Charlet(1), L. Lecci(1), F. Wallet(1), R.J. Courcol(1)
(1) Laboratoire de Bactériologie-Hygiène, Centre de Biologie-Pathologie, CHU Lille.
(2) Biologistes des Hôpitaux Généraux du Nord-Pas de Calais.
Correspondance : M. ROUSSEL-DELVALLEZ, Laboratoire de Bactériologie-Hygiène, Centre de Biologie Pathologie, boulevard du Pr Leclercq,
59037 Lille Cedex.
e-mail : mroussel@chru-lille.fr

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Résumé/Abstract Introduction
L’augmentation de la résistance des bac-
260 Prévalence de la résistance d’ Escherichia coli isolés de prélèvements téries aux antibiotiques est un problème
urinaires (U) ou gastro-intestinaux (D) à l’association ticarcilline-acide majeur, nécessitant une surveillance in-
clavulanique et aux autres antibiotiques ternationale, nationale et régionale.
L’Organisation Mondiale de la Santé
M. Roussel-Delvallez, M. Caillaux, C. Cattoen, A. Decoster, D. Descamps, (OMS) tout comme la Commission
N. Gravelines, S. Hendricx, M. Menouar, M.N. Noulard, J.G. Paul, M.P. Pelletier, Européenne (CE) ont reconnu l’impor-
C. Rolland, S. Samaille, A. Vachée, M. Vasseur, A. Verhaeghe, A. Charlet, tance de surveiller l’émergence de la ré-
L. Lecci, F. Wallet, R.J. Courcol sistance et la nécessité d’une politique
Objectif. Cette étude évalue la prévalence de la sensibilité à l’association ticarcilline-acide cla- de contrôle. Depuis 1998, EARSS (Euro-
vulanique (TCC) d’E. coli et analyse les résultats en fonction des méthodes d’antibiogramme pean Antimicrobial Resistance Sur-
utilisées. veillance System) suit l’évolution de la
Résultats. Le taux d’E. coli sensible à l’association ticarcilline-acide clavulanique est élevé. De résistance aux antibiotiques des patho-
l’ordre de 85 % sans différence significative selon que les souches soient isolées de prélèvements
urinaires (87 % à 90 % selon la technique utilisée) ou des prélèvements gastro-intestinaux gènes invasifs [1]. Depuis 1997, en
(84 % à 87 %). Le nombre de souches présentant une bêta-lactamase à spectre étendu est réduit France, l’ONERBA (Observatoire Na-
mais en augmentation et nécessite une surveillance. tional de l’Épidémiologie de la Résis-
Taux de sensibilité aux antibiotiques (autres que β-lactamines). Les pourcentages de souches tance Bactérienne aux Antibiotiques)
sensibles à l’acide nalidixique, la norfloxacine et la ciprofloxacine sont respectivement de [2] collecte et analyse d’importantes
87,7 %, 89,4 % et 91,2 % sans différence significative selon l’origine des souches. Le pourcen- données, grâce à la fédération de 15 ré-
tage de sensibilité au cotrimoxazole est de 81,7 %.
seaux concernant la résistance aux anti-
Conclusion. Sur la base des données de notre étude, l’association ticarcilline-acide clavulanique
peut être une alternative au traitement des infections à E. coli.
biotiques, aussi bien à l’hôpital que dans
la communauté chez l’homme et chez
Mots-clés : Épidémiologie, résistance, antibiotiques, ticarcilline-acide clavulanique, E. coli.
l’animal.
E. coli est la bactérie le plus souvent
Prevalence of Escherichia coli resistance to ticarcillin-clavulanic acid and
incriminée dans les infections commu-
other antibiotics in strains isolated from urines and gastro-intestinal tract nautaires [3] comme dans les infections
M. Roussel-Delvallez, M. Caillaux, C. Cattoen, A. Decoster, D. Descamps, nosocomiales [4]. E. coli est le premier
N. Gravelines, S. Hendricx, M. Menouar, M.N. Noulard, J.G. Paul, M.P. Pelletier, microorganisme isolé des hémocultures
C. Rolland, S. Samaille, A. Vachée , M. Vasseur, A. Verhaeghe, A. Charlet, L. Lecci, [5, 6]. La résistance d’E. coli aux antibio-
F. Wallet, R.J. Courcol tiques a fait l’objet de nombreuses pu-
Objectives. This study evaluates the prevalence of susceptibility to ticarcillin-clavulanic acid blications dans de nombreux pays [7-
(TCC) in E. coli, and analysed the results according to the susceptibility test methods. The rate 13]. En France, des souches d’E. coli
of E. coli susceptible to TCC is high. productrices de β-lactamase à spectre
ANTIBIOTIQUES, 2007 ; 9 : 260-4
© 2007. ELSEVIER MASSON SAS. TOUS DROITS RÉSERVÉS Microbiologie
Results. About 85% without statistically signifiant differences in strains isolated from urinary contrôle de qualité, au moins une fois
tract (87% to 90% according to methods) or strains isolated from gastrointestinal tract (84% au cours de l’étude.
to 87%). The number of strains harbouring an extended spectrum beta-lactamase is still low
(3%) but is increasing and had to be surveyed.
Other antibiotics than β lactams. The percentages of susceptible strains to nalidixic acid, nor- ANALYSE STATISTIQUE
floxacin and ciprofloxacin were 87.7%, 89.4% and 91.2% without differences according to the
origin of the strains. Susceptibility to cotrimoxazole was 81,7%. La différence de prévalence de la résis-
Conclusion. On the bases of data obtained in our study, TCC could be used as an alternative tance aux antibiotiques dans les diffé-
for the treatment of E. coli infections. rents groupes a été réalisée avec le test
Key words: Epidemiology, Resistance, antibiotics, ticarcillin-clavulanic acid, E. coli.
exact de Fisher et le test Mac Nemar.

Antibiotiques 2007 ; 9 : 260-4 © 2007. Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés
Résultats

étendu ont été isolées ces dernières an-
nées. De plus, la résistance aux fluoro-
quinolones nécessite une surveillance
[14-16]. Les microbiologistes du Nord-
Pas de Calais ont surveillé la résistance
d’E. coli vis-à-vis de l’amoxicilline-acide
clavulanique dans le Nord de la France,
parce qu’il s’agit de l’un des antibioti-
ques les plus utilisés [17]. Les microbio-
logistes ont décidé de réaliser une étude
similaire avec la ticarcilline-acide clavu-
lanique (TCC), recommandée par le
Comité de l’Antibiogramme de la So-
ciété Française de Microbiologie (CA-
SFM), l’avantage étant d’élargir le spec-
tre d’activité à Pseudomonas aeruginosa
et d’apprécier un éventuel gain d’acti-
vité sur E. coli par rapport à l’amoxicil-
line-acide clavulanique [18]. Cette
étude a été effectuée avec des souches
d’E. coli isolées de prélèvements urinaires
ou de prélèvements gastro-intestinaux,
en utilisant différentes méthodes pour
les tests de sensibilité.
Matériels et méthodes
SÉLECTION DES HÔPITAUX
PARTICIPANTS
Pour avoir des données représentatives
du Nord de la France, les hôpitaux ont
été choisis de façon à couvrir les deux
départements du Nord et du Pas-de-
Calais, soit 15 hôpitaux généraux et un
hôpital universitaire.
SOUCHES ÉTUDIÉES
Tous les isolats cliniques d’E. coli, isolés
de prélèvements gastro-intestinaux (D)
et d’urines (U) ont été inclus entre jan-
vier 2006 et avril 2007. Parmi les critères
d’inclusion, le ratio entre les souches D
et U était de 2. Les doublons étaient éli-
minés. Toutes les souches étaient con-
servées dans le laboratoire d’origine.
DONNÉES COLLECTÉES
Pour chaque isolat, un formulaire était
complété, incluant les renseignements
personnels (code, âge, sexe), site de pré-
lèvement, méthode et résultat du test de
sensibilité.
TEST DE SENSIBILITÉ
Les antibiotiques suivants étaient étu-
diés : ampicilline (A), amoxicilline
(AM), amoxicilline-acide clavulanique
(AMC), ticarcilline-acide clavulanique
(TCC), céfotaxime (CTX), gentamicine
(GM), acide nalidixique (NA), nor-
floxacine (NOR), ciprofloxacine (CIP)
et cotrimoxazole (SXT). Dans chaque
laboratoire les souches étaient identi-
fiées, et les antibiotiques testés selon les
recommandations standards. Les tests
de sensibilité étaient réalisés par : diffu-
sion-agar, Microscan (Dade-Behring,
Deerfield, Illinois, USA), ATB-expres-
sion et Vitek I et II (bioMérieux, Marcy
l’Étoile, France).
Pour le TCC, la méthode de routine
était systématiquement complétée par
une évaluation de la CMI grâce à une
bandelette E-test (AB-Biodisk, Solna,
Suède). Les résultats étaient rendus en
Sensible (S), Intermédiaire (I) ou Résis-
tant (R) selon les critères établis par le
CA-SFM [18]. Lorsqu’une différence était
observée entre les résultats du E-test et
la méthode de routine (S/I, I/S, I/R, R/I,
S/R, R/S), la souche était envoyée au
centre coordinateur en vue d’une déter-
mination de la CMI par la méthode de
référence de dilution en gélose. Les la-
boratoires participants ont utilisé la
souche E. coli ATCC 25922 pour le
DONNÉES ÉPIDÉMIOLOGIQUES
ET CLINIQUES
Un total de 969 questionnaires a été col-
lecté dont 966 étaient exploitables soit
99,7. La population étudiée correspon-
dait à 632 souches isolées de prélève-
ments gastro-intestinaux (D) et 334 de
prélèvements urinaires (U). Le sex-ratio
pour les souches D était de 298 femmes
(47 %) et 334 hommes (53 %) avec une
répartition homogène des âges, alors
que pour les souches U, on notait une
majorité de femmes (260 ; 77,6 %) dont
42,1 % ont plus de 70 ans. Les D étaient
261
répartis en 136 hémocultures d’origine
digestive, 255 prélèvements de périto-
nite, 107 abcès profonds, 67 prélève-
ments de bile et 68 autres prélèvements
profonds. Parmi les U, 114 étaient des
hémocultures à porte d’entrée urinaire
et 220 des urines.
COMPARAISON DES RÉSULTATS
SELON LES TECHNIQUES
Aucun effet centre ne pouvait être noté,
chaque laboratoire ayant inclus un
nombre équitable de souche préservant
ainsi le caractère multicentrique de
l’étude. Les méthodes utilisées par les
différents laboratoires pour évaluer l’ac-
tivité des antibiotiques sont rapportées
dans le tableau 1. Pour TCC, nous trou-
vons 92,6 % de concordance entre la
méthode de routine quelle qu’elle soit et
le E-test. Les pourcentages de concor-
dance avec le E-test varient selon la mé-
thode de routine utilisée et sont respec-
tivement de 100 %, 90,5 %, 93,4 %,
100 %, et 93,3 % avec l’ATB-expression,
la diffusion-agar, le Microscan, et les Vi-
tek I et II. Le maximum de discordance
est donc observé entre E-test et la mé-
thode de diffusion avec sept discordan-
ces très majeures (R/S). Aucune discor-
dance majeure n’était observée entre la
 Prévalence de la résistance d’Escherichia coli… M. Roussel-Delvallez et al.

Tableau 1 Tableau 2
Méthodes utilisées par les différents laboratoires. Sensibilité (%) aux autres antibiotiques déterminée par la méthode de routine.
Testing methods used by different laboratories. Susceptibility (%) of strains to other antibiotics by routine methods.

D U TCC AMC CTX GM NA NOR CIP SXT

N % N % D U D U D U D U D U D U D U D U
ATB expression 8 1,3 8 2,4
S 87,1 90,3 75,2 76,8 97,1 96,7 97,4 97 88,6 86 89,7 88,8 91,2 91,2 81 82,9
Diffusion 184 30,4 100 30,5
0,
Microscan 123 20,3 51 15,6 I 7,6 7,3 15,9 16,6 1,3 2,1 0,5 1,2 0,5 1,6 2,1 0,9 0,9 0,9 0,3
0
Vitek1 5 0,8 2 0,6
R 5,3 2,4 8,9 6,6 1,6 1,2 2,1 1,8 10,9 14 8,7 9,1 7,8 7,8 17,9 16,8
Vitek2 285 40,1 166 50,8
AMC : amoxicilline ; TCC : ticarcilline-clavulanate ; CTX : cefotaxime ; GM : gentamicine ;
Non déterminé 27 15 NA : acide nalidixique ; NOR : norfloxacine ; CIP : ciprofloxacine ; SXT : trimethoprime
D : prélèvements gastro-intestinaux ; U : sulphamethoxazole.
prélèvements urinaires.

méthode de référence de dilution en

agar et la méthode E-test.

VARIATIONS DE L’ACTIVITÉ DU TTC

SELON LES TESTS
L’activité du TCC, tous prélèvements
confondus, variait selon la méthode de
tests utilisée. Pour la méthode de routine
262 versus le E-test, le pourcentage de sou-
ches sensibles est de 85 % vs 88,2 %
(p = < 0,001), de souches intermédiaires
8 % vs 7,4 % et de souches résistantes
7 % vs 4,3 % (p = 0,001), respectivement.
Les pourcentages de souches résistantes
sont significativement plus élevés pour
les souches D que pour les souches U
(8,4 % vs 4,5 % ; p = 0,02) avec la mé-
thode de routine, ainsi qu’avec le E-test
(5,3 % vs 2,4 % ; p = 0,04). Si l’on consi- FIG. 1. — Distribution des CMI de l’association ticarcilline-acide clavulanique pour E. coli (S
dère uniquement les souches isolées < 16 ; R > 64) par la méthode E test.
d’hémocultures, quelle que soit la porte FIG. 1. — Distribution of MICs of E. coli to ticarcillin-clavulanic acid (S < 16 ; R > 64) by the
d’entrée, (D ou U) et quelle que soit la E test method.
méthode utilisée, le pourcentage de sou-
ches résistantes à TCC ne diffère pas si-
gnificativement. En effet, pour les hémo-
cultures à porte d’entrée digestive, 8,8 % CMI DE LA TICARCILLINE-ACIDE été isolées réparties aussi bien parmi les
de souches étaient résistantes au TCC par CLAVULANIQUE souches GI (I = 8 ; 1,3 % et R = 10 ;
les méthodes de routine, vs 5,3 % par le 1,6 %) que parmi les souches U (I = 7 ;
E-test et pour les hémocultures à porte La distribution des CMI du TCC pré- 2,1 % et R = 4 ; 1,2 %)
d’entrée urinaire 4,4 % vs 2,7 %. Pour les sente une concentration modale à 2 mg/L
D, les pourcentages de résistance au TCC (figure 1). Les concentrations critiques
ne varient pas en fonction du sexe, selon recommandées par le CA-SFM sont S Discussion
les méthodes utilisées : pour les hommes < 16 mg/L et R > 64 mg/L. Les pour-
R = 9,6 % par les méthodes de routine, vs centages de sensibilité aux autres anti- PLACE DES INHIBITEURS
5,5 % par le E-test, et pour les femmes bi o t i q u e s s o n t p r é s e n t é s d a n s l e DE ß-LACTAMASES
7 % vs 5 %. De même, pour des prélève- tableau 2 ; il n’existe pas de différence
ments U des hommes (R = 1,3 % vs 0 %) significative selon l’origine du prélève- Étant donné le large spectre d’activité
comme pour les femmes (R = 5,4 % vs ment. La résistance (I + R) des souches offert par les associations ß-lactamines-
3,1 %) il n’y a pas de différence statisti- au céfotaxime est rare. Seules 29 sou- inhibiteurs de ß-lactamases, ces agents
quement significative. ches (I = 15, 1,6 % ; R = 14, 1,5 %) ont sont très souvent utilisés dans le cadre
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du traitement de première intention
d’infections mixtes telles que les infec-
tions intra-abdominales, seules ou en
association avec un aminoglycoside.
L’acide clavulanique peut être associé
soit à l’amoxicilline soit à la ticarcilline,
l’avantage étant pour cette dernière
d’être efficace sur P. aeruginosa retrouvé
dans de telles infections abdominales
[19] associé à des bactéries à Gram posi-
tif et négatif, aérobies et anaérobies.
E. coli est également la bactérie le plus
souvent incriminée dans les infections
d’origine communautaire et nosoco-
miale [20] et est le premier microorga-
nisme isolé d’hémoculture. P. aerugi-
nosa et Klebsiella spp sont des
pathogènes également isolés du tractus
urinaire aussi bien en pathologie commu-
nautaire que nosocomiale.
EFFICACITÉ DE TICARCILLINE-
ACIDE CLAVULANIQUE COMPARÉE
À L’AMC
Ces arguments nous ont conduits à exa-
miner l’efficacité de TCC sur E. coli, de
façon à estimer si un gain d’activité était
observé par rapport à AMC. La préva-
lence des souches productrices de ß-
lactamase de classe A est élevée mais
remarquablement stable : 48,2 % des
souches sont résistantes à l’amoxicilline
dans cette étude, 48,8 % l’étaient dans
l’étude précédente. Dès 1987, l’émer-
gence de souches moins sensibles à AMC
au sein des souches résistantes à l’amoxi-
cilline a été observée [21-23]. Depuis
cette date, une grande variabilité dans la
fréquence de la résistance aux associations
ß-lactamine-inhibiteur de ß-lactamase a
été rapportée. Dans l’étude précédente la
sensibilité à AMC d’E. coli isolés au cours
d’infections urinaires et gastro-intestinales
avait été comparée. Un nombre impor-
tant de souches avait été isolé d’hémo-
culture ce qui est conforme à la littéra-
ture, E. coli étant la principale espèce
bactérienne responsable de bactériémie à
porte d’entrée urinaire [23-25].
IMPORTANCE DES TECHNIQUES
UTILISÉES
Les souches isolées d’hémocultures béné-
ficiaient de la même technique d’antibio-
gramme, ce qui n’était pas le cas pour les
souches isolées des urines ou des prélève-
ments gastro-intestinaux. Cette étude
montre l’importance d’une standardisa-
tion des tests de sensibilité aux antibioti-
ques, notamment pour AMC. Le pour-
centage de concordance entre les résultats
de sensibilité à TCC donné par les métho-
des de routine et le E-test est de 92,6 %
alors qu’il n’était que de 83,3 % pour
AMC dans l’étude précédente : il semble
donc que l’association ticarcilline-acide
clavulanique soit moins affectée par les
différences de méthodologie. Néanmoins,
tout comme pour AMC, le pourcentage
de sensibilité à TCC, tous sexes et prélève-
ments confondus est plus bas avec les mé-
thodes de routine (85 %) qu’avec le E-test
(88,2 %), (p < 0,001). Le pourcentage de
sensibilité des souches au TCC est signifi-
cativement plus élevé que celui de l’AMC
(75,8 %) (p < 0,001). Il est intéressant de
noter que l’on observe une augmentation
significative de la sensibilité des souches à
AMC entre les deux études : 68,3 % vs
75,8 % (p < 0,001). Les populations étu-
diées étant exactement identiques (sexe
ratio, âge, origine du prélèvement), peut-
être est-ce un effet de la campagne natio-
nale du bon usage des antibiotiques ?
RÔLE DU « BON USAGE
DES ANTIBIOTIQUES »
Dans le Nord de la France, chez l’enfant
gardé en crèche et après étude des carnets
de santé, et suite à cette campagne d’infor-
mation, les habitudes de prescription des
praticiens ont évolué vers une augmenta-
tion de la prescription des céphalospori-
nes de troisième génération au détriment
de l’amoxicilline avec ou sans acide clavu-
lanique, permettant une moindre pression
de sélection sur l’écologie générale [26].
Par ailleurs, la répartition des CMI du
TCC montre que ces souches sont très
sensibles avec 60 % des souches présen-
tant une CMI inférieure ou égale à 2 mg/L.
Ceci est important pour les cliniciens en
charge de patients chez qui de telles sou-
ches sont isolées car ils pourront avec des
posologies d’antibiotique correctement
ajustées espérer atteindre des taux sériques
et tissulaires longtemps au-dessus de
la CMI, critère d’efficacité d’une ß-
lactamine [27]. À titre d’exemple, une in-
jection de 3 g de TCC permet d’obtenir un
taux moyen de 60 mg/L au niveau périto-
néal à la sixième heure après l’injection.
RÉSISTANCE PAR PRODUCTION
DE BLSE
Dans cette étude, 3 % des souches sont
résistantes aux céphalosporines de troi-
Microbiologie
sième génération par production d’une
ß-lactamase à spectre étendu, ce qui re-
présente un nombre peu élevé (29 sou-
ches) mais en augmentation depuis
l’étude précédente où 14 souches
(1,6 %) seulement présentaient ce phé-
notype de résistance. Une surveillance
de l’évolution de cette résistante dans
notre région est nécessaire puisque ces
souches productrices essentiellement
de ß-lactamase type CTX-M semblent
se répandre un peu partout dans le
monde comme suggéré par diverses
études [28-32].
FLUOROQUINOLONES
ET AUTRES ANTIBIOTIQUES
Depuis les années 1990 et jusque ré-
cemment, la sensibilité des souches
d’E. coli aux fluoroquinolones est res-
tée stable et permettait l’utilisation de
ces molécules dans le traitement pro-
babiliste de la cystite aiguë non compli-
quée de la femme ; cependant une aug-
mentation de la résistance à ces
molécules a été remarquée ces derniè-
res années et directement corrélée à
263
une consommation accrue de ces
agents [33]. Les ß-lactamines associées
aux inhibiteurs de ß-lactamases et tout
particulièrement le TCC, pour lequel
dans notre étude les pourcentages de
résistance sont inférieurs à 10 %, pour-
raient être considérées comme une al-
ternative aux fluoroquinolones pour le
traitement des infections à E. coli.
Le trimétroprime-sulfaméthoxazole
peut être utilisé comme alternative au
traitement des infections urinaires à
E. coli, seul ou en association dans le trai-
tement des infections intra-abdominales
[34]. Dans notre étude, 17,6 % des sou-
ches sont résistantes ce qui montre bien
l’intérêt de prendre en compte l’épidé-
miologie régionale avant de suivre les
recommandations nationales.
Comme il était remarqué précédem-
ment pour la sensibilité aux ß-lactamines,
il est intéressant de noter que, dans notre
région, la sensibilité des souches aux fluo-
roquinolones n’a pas diminué significati-
vement (93 % vs 91,2 %), que la sensibi-
lité au trimétroprime-sulfaméthoxazole a
significativement augmenté (78 % vs
82 %, p < 0,03) : peut-être là aussi s’agit-il
d’un effet positif de la campagne d’infor-
mation nationale sur le bon usage des
antibiotiques.
 Prévalence de la résistance d’Escherichia coli…
Conclusion
En conclusion, on peut dire que le TCC
présente une excellente activité sur E. coli
avec des CMI très basses. Les résultats des
tests de sensibilité ne sont pas affectés par
les méthodes utilisées en routine au labo-
ratoire, contrairement à l’AMC. TCC
peut, par son spectre large et ses paramè-
tres PK/PD intéressants, être une molé-
cule utilisée en premier choix dans le
traitement des infections plurimicro-
biennes, urinaires et digestives.
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