Pathologie Biologie 51 (2003) 21–26

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Article original

Résistance aux antibiotiques de Staphylococcus aureus

au Nord du Liban : place de la résistance à la méticilline
et comparaison des méthodes de détection
Antibiotic resistance of Staphylococcus aureus at north Lebanon: place of
the methicillin resistance and comparison of detection methods
M. Hamze a,*, F. Dabboussi b, W. Daher c, D. Izard d
a
Faculté de Santé Publique, Section 3, Université Libanaise, P.O. Box 246, Tripoli, Liban
b
Université El Jinane, Tripoli, Liban
c
Centre d’Immunologie et de Biologie Parasitaire, Institut Pasteur, 1, rue du Professeur Calmette, BP 245, 59019 Lille cedex, France
d
Laboratoire de Bactériologie-Hygiène, Hôpital A. Calmette, bd du Pr. J. Leclercq, 59037 Lille cedex, France

Reçu le 13 novembre 2001 ; accepté le 12 avril 2002

Résumé

Le but de cette étude est d’évaluer la sensibilité de 100 souches de Staphylococcus aureus isolées au laboratoire de microbiologie de
l’Hôpital Islami de Bienfaisance à Tripoli (Liban) vis-à-vis de 19 antibiotiques, et de déterminer la prévalence des souches méticilline-R. 30 %
des souches analysées sont résistantes à la méticilline, 96 % sont résistantes à la pénicilline G. L’acide clavulanique a restauré l’activité de
l’amoxicilline chez 29 %. Le taux moyen de souches résistantes est de 34 % à l’amikacine, 3 % à la gentamicine et à la tobramicine, 10 % au
chloramphenicol, 44,33 % à la tétracycline, 7 % à l’érythromycine, 4,04 % au clindamycine, 20 % au triméthoprime-sulfaméthoxasole et 0 %
au vancomycine et au teicoplanine. En étudiant la résistance des souches méticilline-S et méticilline-R, on constate que les souches
méticilline-R ont un taux de résistance beaucoup plus important aux antibiotiques par rapport aux souches méticilline-S. Nous avons comparé
un Kit prêt à l’emploi pour la détection des protéines liant les pénicillines (PLP) des souches de Staphylococcus aureus (Slidex® SARM)
commercialisé par la société bio-Mérieux (France), avec 2 méthodes de référence : la diffusion sur milieu gélosé et la CMI déterminée par
E-test (AB BIODISK, Suède). Les deux méthodes de référence ont donné des résultats similaires dans la détection des SARM. Le test
d’agglutination était positif pour toutes les 30 souches déterminées résistantes à la méticiline par les méthodes de référence (sensibilité 100 %).
Par contre le test d’agglutination était négatif pour 42 sur 70 souches déterminées méticilline-S par les deux méthodes de référence et il était
positive pour 28 souches méticilline-S (spécificité 60 %).
© 2002 Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Tous droits réservés.

Abstract

The aim of this study was to evaluate the susceptibility of 100 Staphylococcus aureus strains isolated from the laboratory of Microbiology
of the Islami Hospital of Tripoli (Lebanon) to 19 antibiotics, and to determine the prevalence of methicillin resistant strains. 30% of strains
studied were methicillin resistant, 96% were resistant to the penicillin G. Clavulanic acid restaurated the amoxicillin activity to 29%. The
resistance level was 34% for amikacin, 3% for gentamycin and tobramycin, 10% for chloramphenicol, 44.33% for tetracyclin, 7% for
erythromycin, 4.04% for clindamycin, 20% for trimethoprim-sulfametoxasol and 0% for vancomycin and teicoplanin. The methicillin-
resistant Staphylococcus aureus possess more important resistant level in comparison with the methicillin sensitive strains. We compared the

* Auteur correspondant.
Adresse e-mail : mhamze@inco.com.lb (M. Hamze).

© 2002 Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Tous droits réservés.

PII: S 0 3 6 9 - 8 1 1 4 ( 0 2 ) 0 0 3 1 5 - 2
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ability of latex agglutination test (Slidex® SARM, bioMérieux, France) to detect the production of penicillin-binding protein 2' (PBP 2') in 100
clinical isolates of S. aureus with two reference methods: the oxacillin disk diffusion test and the MIC determination by the E-test (AB
BIODISK, Sweden). The two reference methods give the same results for the detection of methicillin resistant S. aureus. The Slidex test was
positive for all 30 isolates determined to be methicillin resistant by the reference methods (sensitivity 100%). The latex test was negative for
42 of 70 isolates determined to be methicillin susceptible by the reference methods, and the latex test was positive for 28 isolates determined
to be susceptible (specificity 60%).
© 2002 Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. All rights reserved.

Mots clés : Liban nord ; Résistance à la méticilline ; S. aureus ; Test d’agglutination

Keywords: Agglutination test; Methicillin resistance; S. aureus; North Lebanon

1. Introduction ratory Standards pour le dépistage de la résistance à la méti-

L’émergence des Staphylococcus aureus résistants à la
méticilline (SARM) a été constatée au début des années
soixante, d’abord en Europe, et a été suivie par une rapide
dissémination à travers le monde [1]. Au début des années
quatre-vingt, la proportion des souches de SARM sur l’en-
semble des souches de S. aureus était inférieure à 3 %. Dix
ans plus tard, les souches de SARM posaient un problème
considérable dans un bon nombre de centres hospitaliers aux
états-Unis et en Europe, où la proportion des souches de
SARM atteignait 40 % [2,3]. Les infections causées par ces
souches posent actuellement un grand problème de santé
publique et sont responsables des infections nosocomiales et
communautaires difficilement traitables [2,4,5].
La résistance à la méticilline est attribuable à la modifica-
tion d’une des protéines liant la pénicilline (PLP) au niveau
de la paroi bactérienne. Le gène mecA responsable de cette
modification est situé dans le chromosome bactérien et code
pour la synthèse d’une PLP 2 différente, appelée PLP 2a ou
PLP 2', qui a une affinité réduite pour toutes les bêtalactami-
nes [6]. Le gène mecA est essentiel pour l’expression de la
résistance de haut niveau à la méticilline. Il ne se retrouve
donc pas dans le S. aureus sensible à la méticilline ou S.
aureus présentant une résistance limite ou de bas niveau à la
méticilline [7]. Cette résistance à la méticilline entraîne éga-
lement une résistance à toutes les autres pénicillines, aux
pénicillines additionnées d’un inhibiteur des bêtalactamases
(acide clavulanique) et aux céphalosporines. De plus, on a
observé une résistance fréquente à plusieurs autres antibioti-
ques (multirésistance), comme l’érythromycine, les tétracy-
clines, la clindamycine, les aminoglycosides, le chloramphé-
nicol, la rifampicine et les sulfamidés, résistance limitant
souvent l’arsenal thérapeutique à un seul antibiotique pour
cibler le SARM, soit la vancomycine [8,9]. Mais malheureu-
sement, la résistance à la vancomycine est devenue une
nouvelle source de problèmes potentiels. Le premier cas
d’infection causée par le SARM avec une sensibilité intermé-
diaire à la vancomycine était rapporté au Japon [10].
Il est crucial de déterminer rapidement au laboratoire la
résistance à la méticilline, ceci est important pour le traite-
ment et les mesures de contrôle [4]. Plusieurs méthodes sont
recommandées par le National Committee for Clinical Labo-
cilline de S. aureus, dont la diffusion de l’oxacilline en
milieu gélosé, la microdilution en milieu liquide et le E-test
[11]. Les résultats de ces méthodes ne sont connus qu’après
24 heures d’incubation. Alternativement des méthodes rapi-
des immunologiques sont actuellement disponibles. La so-
ciété bio-Mérieux (France) a commercialisé un test d’agglu-
tination rapide pour la détection des SARM (Slidex – MRSA
detection – Bio-Mérieux, France).
Ce travail a pour but d’étudier la résistance à 19 antibioti-
ques chez 100 souches de S. aureus isolées à partir des
différents prélèvements pathologiques dans le secteur de
microbiologie du laboratoire de l’Hôpital Islami de Bienfai-
sance à Tripoli, de déterminer la prévalence des souches
SARM et enfin de comparer trois méthodes de détection de la
résistance à la méticilline, soit la diffusion en milieu gélosé
du disque d’oxacilline, le détermination de la Concentration-
Minimale Inhibitrice (CMI) pour l’oxacilline par la méthode
de E-test et le test d’agglutination des particules de latex
(Slidex-MRSA detection).
2. Matériels et méthodes
Cette étude a été réalisée au laboratoire de Microbiologie
de l’hôpital Islami de bienfaisance de Tripoli : il s’agit du
centre hospitalier le plus important au nord du Liban situé
dans la deuxieme ville du pays (Tripoli à 80 km au nord de
Beyrouth). Il existe dans ce centre 189 lits. La plupart des
spécialités sont exercées à l’exception des opérations à coeur
ouvert et des transplantations. Il n’existe pas de protocole
bien déterminé pour l’utilisation des antibiotiques. Au total
100 souches de collection du S. aureus isolées entre 17
janvier 2000 et 9 juillet 2001 dans le secteur de microbiologie
à partir des différents prélèvements pathologiques ont fait
l’objet de cette étude. Les espèces de S. aureus ont été
identifiées sur les critères suivants : cocci à Gram positif,
aérobie-anaérobie facultatifs donnant des colonies jaunes sur
gélose de Chapman et produisant une catalase et une coagu-
lase libre.
La sensibilité à 19 antibiotiques, pénicilline-G (P), amoxi-
cilline + acide clavulanique (AMC), oxacilline (OX), kana-
mycine (K), tobramycine (TM), gentamicine (GM), amika-
cine (AN), chloramphénicol (C), tétracycline (Te),
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minocycline (MNO), erythromycine (E), lincomycine (L), Tableau 1

clindamycine (CM), virginiamycine (VG), trimétho- Répartition des souches de S. aureus en fonction du type de prélèvement
prime + sulfaméthoxasole (SXT), pefloxacine (PEF), acide Prélèvement Pourcentage
fusidique (FA), vancomycine (VA) et teicoplanine (TEC) a Pus 62 %
été déterminée par la méthode conventionnelle de diffusion Oreille 11 %
Urine 8%
sur gélose de Mueller Hinton. Le diamètre de la zone d’inhi-
Gorge 7%
bition autour de chaque disque est mesuré avec un pied à
Hémoculture 5%
coulisse du système Toucan (Sanofi-Diagnostics Pasteur, Nasal 4%
France). Les résultats ont été interprétés selon les recomman- Drain 1%
dations du Comité d’Antibiogramme de la Société Française Crachat 1%
de Microbiologie [12]. La détermination de la CMI de la Oeil 1%
vancomycine et de la teicoplanine pour toutes les souches de
S. aureus a été réalisé par E-test (AB BIODISK, Sweden). La
détection de la résistance à l’oxacilline a été déterminée par
trois méthodes :
• la mesure du diamètre de la zone d’inhibition testée sur
une gélose de Muller Hinton contenant 5 % chlorure de Tableau 2
Pourcentage de résistance des souches aux antibiotiques testés
sodium ;
• la détermination de la concentration minimale inhibi- Antibiotiques SASM* SARM** Total
(n = 70) % (n = 30) % (n = 100) %
trice (CMI) en utilisant la méthode de E-test ;
Pénicilline G 94,29 100 96
• le test d’agglutination (Slidex® MRSA détection) : il Amoxicilline-Ac. 58,57 100 71
s’agit d’un test d’agglutination sur lame commercialisé Clavulanique
par la société bio-Mérieux, France. Les particules de Oxacilline 0 100 30
latex sensibilisées par un anticorps monoclonal dirigé Kanamycine 10 90 34
contre les protéines liant les pénicillines (PLP 2a) vont Amikacine 10 90 34
réagir spécifiquement avec les S. aureus méticilline-R et Gentamicine 1,43 6,67 3
une agglutination visible à l’œil nu est observée. Pour Tobramicine 1,43 6,67 3
réaliser ce test, nous avons suivi le protocole proposé par Chloramphénicol 11,43 6,67 10
Tétracycline 25,38 86,67 44,33
le fabriquant.
Minocycline 7,46 10,34 8,33
Erythromycine 5,71 10 7
3. Résultats Lincomycine 1,43 10,34 4,04
Clindamycine 1,43 10,34 4,04
Virginiamycine 0 0 0
Le Tableau 1 exprime la répartition des souches étudiées à
Triméthoprime- 18,57 23,33 20
partir des différents types de prélèvements. Les pourcentages Sulfamétoxasole
de résistance aux 19 antibiotiques testés sont rapportés dans Pefloxacine 4,29 16,67 2
le Tableau 2. Trente sur 100 souches de S. aureus ont été Acide Fusidique 17,14 80 36
résistantes à l’oxacilline (SAMR = 30 %). Les valeurs de Vancomycine 0 0 0
CMI pour l’oxacilline, la vancomycine et la teicoplanine Teicoplanine 0 0 0
déterminées par la méthode de E-test sont présentées dans le * SASM, Staphylococcus aureus méticilline sensible.
Tableau 3. Le Tableau 4 montre les differents phénotypes de ** SARM, Staphylococcus aureus méticilline résistant.
résistance aux aminosides et aux fluoroquinolones. Les ré-
sultats comparatifs de la résistance à l’oxacilline déterminée
par trois méthodes différentes (la mesure du diamètre de la
zone d’inhibition, la détermination de la concentration mini-
Tableau 3
male inhibitrice en utilisant la méthode de E-test et le test Les CMI pour l’oxacilline, la vancomycine et la teicoplanine des souches de
d’agglutination) sont exprimés dans le Tableau 5. S. aureus étudiées
CMI (mg/L) Oxacilline Vancomycine Teicoplanine
CMI < 0.5 22* 1 7
4. Discussion
0.5 ≤ CMI < 1 27 19 36
1 ≤ CMI < 2 18 76 52
Cent souches de S. aureus isolées de différents prélève- CMI = 2 3 4 5
ments pathologiques ont été testées vis-à-vis de 19 antibioti- 2 < CMI < 8 10 0 0
ques afin de déterminer la prévalence de souches résistantes à 8 ≤ CMI < 64 12 0 0
la méticilline (SARM). Le Tableau 1 montre que sur les 100 64 ≤ CMI < 256 4 0 0
souches de S. aureus, 62 % ont été isolées de prélèvements CMI ≥ 256 4 0 0
purulents. En effet, les atteintes cutanées (plaies traumati- * % des souches.
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Tableau 4
Les phénotypes de résistance des souches de S. aureus aux aminosides et
aux fluoroquinolones
SASM (n = 70) % SARM (n= 30) %
Phénotype K 10 90
Phénotype KT 1,43 6,66
Phénotype KTG 1,43 6,66
Phénotype K + FQ 0 6,66
Phénotype KT + FQ 0 3,33
Phénotype KTG + FQ 0 3,33
Tableau 5
Comparaison de la détection de la résistance à la méticilline par trois
méthodes différentes
Slidex® SARM
SASM SARM
Résistance à l’oxacilline*
SASM (n = 70) 60 % 40 %
SARM (n = 30) 0% 100 %
* La résistance à l’oxacilline a été détermine par E-test et par diffusion du
disque d’oxacilline sur milieu gelosé.
ques ou chirurgicales, brûlures, ulcères) sont des facteurs
favorisants de ces infections, de même que les facteurs d’at-
teinte générale comme le diabète, les thérapeutiques immu-
nodépressives ou les traitements par les corticoϊdes [13].
4.1. Résistance à la méticilline
Notre étude montre que la prévalence des SARM est de
30 %. La première détection des souches SARM a été réali-
sée en Angleterre en 1961 par Jevans [1]. Par la suite, plu-
sieurs centres médicaux en Europe et aux USA, ont rapporté
une augmentation dans la prévalence des S. aureus dans les
infections nosocomiales avec une sérieuse morbidité et mor-
talité et une augmentation dans les coûts du traitement [14].
Par exemple la proportion des isolats humains de S. aureus
résistants à la méticilline rapporté par le système américain
de surveillance des infections nosocomiales (NNIS) est pas-
sée de 2 % en 1975 à 35 % en 1994 [15]. Une situation
comparable est observée au Liban puisque la prévalence des
souches SARM était 3 % en 1971 pour atteindre 22 % et plus
aux cours des années 90 [16,17]. Dans les hôpitaux français
la fréquence de la résistance à la méticilline dans l’espèce est
de 35 % en 1996 [18,19].
Pour la mise en évidence d’une résistance à la méticilline
plusieurs méthodes et techniques sont actuellement disponi-
bles. Selon le National Committee for Clinical Laboratory
Standards, la méthode de diffusion sur milieu gélosé avec
l’oxacilline comme disque test et la détermination de la CMI
de l’oxacilline (E-test) sont recommandés [11]. Comparati-
vement à d’autres méthodes, ces deux techniques et dans
plusieurs études, ont montré une meilleure corrélation avec la
présence du gène mecA responsable de la résistance à lamé-
ticilline. Il existe actuellement des méthodes récentes basées
sur la détection spécifique des PLP 2a produites chez SARM,
grâce à des anticorps monoclonaux [20]. Dans ce travail nous
avons comparé un Kit prêt à l’emploi de Slidex® SARM
commercialisé par la société bio-Mérieux, France, avec 2
méthodes de référence : la diffusion sur milieu gélosé et la
CMI déterminée par le E-test. Le Tableau 5 montre que les
deux méthodes de référence ont donné des résultats similai-
res dans la détection des SARM, par contre le kit Slidex®
SARM a montré des différences importantes dans le cas des
souches méticilline-S où sur les 70 souches, 42 souches
seulement sont détectées comme souches méticilline-S alors
que 28 souches restantes qui sont méticilline-S par les deux
méthodes de référence ont donné une réaction positive carac-
téristique pour les souches méticilline-R. Par contre les
méticilline-R ont donné de bons résultats avec ce Kit avec
lequel les 30 souches ont montré une agglutination correcte
avec les particules de latex sensibilisés avec l’anticorps spé-
cifique. On peut en déduire que la sensibilité du test était
100 %, par contre la spécificité était de l’ordre de 60 %. Ce
manque de spécificité est en désaccord avec les autres études
qui évaluent l’intérêt de la détection des souches SARM.
Ceci peut être la cause du faible effectif de souches étudiées
par rapport aux autres études dans la littérature [20–23].
4.2. Sensibilité/résistance avec les autres antibiotiques
Le Tableau 2, montre que 30 % des souches analysées sont
résistantes à la méticilline, 96 % sont résistantes à la pénicil-
line G, l’acide clavulanique a restauré l’activité de l’amoxi-
cilline chez 29 %. L’activité des aminosides est remarquable
avec une sensibilité de l’ordre de 97 % pour la gentamicine et
la tobramycine, alors que cette activité a baissé considérable-
ment dans le cas de la kanamycine et l’amikacine. En ce qui
concerne les fluoroquinolones, on constate que les souches
analysées montrent une bonne sensibilité vis-à-vis ce groupe
d’antibiotiques (92 % de souches sont sensibles). Le groupe
des macrolides-lincosamidessynergistines (MLS) possède
une bonne activité avec un taux de résistance de 0 % pour la
virginiamycine, 4,04 % pour les lincosamides et 7 % pour
l’erythromycine. En ce qui concerne les cyclines, on constate
que les souches ont un niveau de résistance importante vis-à-
vis des tétracyclines où 44,33 % des souches sont résistantes,
au contraire, la minocycline conserve une meilleure activité
où seulement 8,33 % des souches sont résistantes. 10 % des
souches sont résistants au chloramphénicol, et 20 % à l’asso-
ciation triméthoprime-sulfaméthoxazole. L’acide fusidique
montre une activité moyenne sur les souches avec une résis-
tance globale de l’ordre de 36 %, les souches méticilline-R
montrent un nivau de résistance alarmante à l’acide fusidique
où 80 % des souches sont résistantes. Ces chiffres sont très
proches à ceux observés par Chaar et al. à l’hôpital Makassed
à Beyrouth-Liban ; les auteurs ont rapportés que 85 % des
souches méticilline-R sont résistantes à l’acide fusidique
[24]. Belabbes et al. à Casablanca [25], en étudiant la sensi-
bilité des souches hôspitalières de S. aureus, ont constatés
que 23,3 % des isolats sont résistants à l’acide fusidique.
Cette haute résistance des souches libanaises à l’acide fusi-
dique est dû à plusieurs facteurs dont essentiellement la
délivrance des antibiotiques sans ordonance médicale et
 M. Hamze et al. / Pathologie Biologie 51 (2003) 21–26
l’abus dans leurs utilisation. Aucune souche n’a montré une
résistance pour les glycopeptides (vancomycine, teicopla-
nine). En étudiant la résistance des souches méticilline-S et
méticilline-R, on constate que les SARM ont un taux de
résistance beaucoup plus important aux antibiotiques par
rapport aux souches SASM. En plus, le Tableau 4 révèle la
multirésistance qui existe chez les souches SARM, car 90 %
de ces souches ont une résistance à la kanamycine et 6,67 %
ont une résistance à la tobramycine et à la gentamicine. En
effet, les S. aureus qui sont résistantes aux pénicillines du
groupe M, sont connues par leur abilité à résister à plusieurs
autres groupes d’antibiotiques et tout particulièrement aux
aminoglycosides, aux cyclines, à l’acide fusidique, aux fluo-
roquinolones, et récemment aux glycopeptides [26,27]. En
effet, lorsqu’on traite une souche de S. aureus résistante à la
pénicilline G, aux Pénicillines du groupe M, le traitement de
référence pour une infection sévère (endocardite–septicé-
mie) est la vancomycine ou la teicoplanine [28–30]. L’émer-
gence des souches de S. aureus à sensibilité diminuée à la
vancomycine constitue un grand problème actuellement, tout
particulièrement après le premier rapport Japonais qui décrit
l’isolement d’une S. aureus résistante à la vancomycine
(SARV) [31,32]. A signaler que dans notre étude, parmi les
100 souches de S. aureus etudiées, aucune n’a montré une
résistance aux glycopeptides (CMI ≤ 2 mg/l) (Tableau 3). On
peut en conclure que pour le moment nons n’avons pas des
souches de S. aureus avec une résistance ou une sensibilité
diminuée vis-à-vis des glycopeptides.
5. Conclusion
Cette étude a montré que le problème de S. aureus Méti-R
constitue un vrai problème dans notre pays. La prévalence
constatée est de l’ordre de 30 %. À cela s’ajoute le problème
de multi-résistance où un nombre important de nos souches
ont présenté une résistance vis-à-vis des aminosides, des
macrolides, des cyclines de 1re génération et des fluoroqui-
nolones. En ce qui concerne les glycopeptides, l’étude mon-
tre une excellente activité de ce groupe d’antibiotiques (van-
comycine et teicoplanine) vis-à-vis des souches étudiées. On
peut conclure que nous n’avons pas, jusqu’à maintenant,
aucune résistance ou une sensibilité diminuée de nos souches
vis-à-vis des glycopeptides car la plus grande valeur de CMI
observée était égale à 2 mg/l. À signaler que les résultats
obtenus par le E-test et la diffusion de l’oxacilline sur milieu
gélosé était satisfaisante et aucune différence n’est constatée
entre les deux méthodes. Par contre la méthode d’agglutina-
tion Slidex® SARM a manqué de spécificité dans notre étude.
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