Découvertes récentes sur les phases

précoces de l’évolution de la vie.

Manolo Gouy
Laboratoire de Biométrie & Biologie Evolutive - CNRS / Univ. Lyon 1
Décembre 2008 1
 3 domaines du vivants Aujourd’hui

LUCA

Première cellule

Origine(s) de la vie
Troisième âge : Monde cellulaire post-luca

Second âge : Monde cellulaire pré-luca

Premier âge : Monde pré-cellulaire 2

Découverte en 1977 des trois domaines de la vie

3
Les SAB sont élevés à l’intérieur de chacun des 3 groupes et
faibles entre groupes.

4
5
Recherche de la racine de la phylogénie universelle

E: eucaryotes; B: bactéries; A: archées

LUCA: Last Universal Common Ancestor 6
7
 Les hypothèses concurrentes sur l’origine des trois domaines

1) La plus couramment admise, celle déduite de quelques analyses de

gènes dupliqués avant LUCA.
2) Alternative iconoclaste proposée par quelques auteurs: l’état
procaryote (simple) est plutôt vu comme résultant d’une simplification
que comme ancestral.
4) La cellule eucaryote vue comme résultant d’une fusion
archée - bactérie. Plusieurs scénarios ont été proposés. 8
Histoire évolutive de l’endosymbiose mitochondriale

- quel est l’organisme donneur ?

- l’endosymbiose a-t-elle été unique ou répétée ?

- quand s’est-elle produite ?

- quelles lignées eucaryotes sont-elles concernées ?

9
 L’origine endosymbiotique unique de la mitochondrie à
partir d’une -protéobactérie ancestrale

-protéobactéries

mitochondries
Concatenation of amino acid sequences of respiratory chain proteins 10
apocytochrome b (Cob) and cytochrome oxidase subunits 1 to 3 (Cox1-3).
Conservation de l’ordre des gènes entre mitochondries et -protéobactéries

11
Le génome
mitochondrial le plus
riche en gènes connu
actuellement.

12
 Analyse phylogénétique de l’ARN ribosomique de la petite sous-unité

symbiose
mitochondriale?

Eucaryotes
amitochondriaux:
« Archezoa »
13
Cavalier-Smith & Chao (1996) J Mol Evol
ryotes d’avant la naissance de la mito

Tom Cavalier-Smith (1987) Nature 326:332

“It is a widespread fallacy that

mitochondria are found in all eukaryotic
cells.”

“It is not the mitochondria, but the

nucleus, endomembrane system and
cytoskeleton that are the true hallmarks
of the eukaryote cell.”

“The idea that some protozoa are the

living relics of the earliest phase of
eukaryote cell evolution and diverged 14
from our ancestors before the symbiotic
 Les Microsporidies

spore

tube polaire

sporoplasme
(noyau + cytoplasme)

spore de Nosema algerae (Undeen 1997)

• > 1000 espèces
• eucaryotes unicellulaires de très petite taille
• parasites intracellulaires obligatoires
• amitochondriaux, aperoxysomaux
• origine evolutive très débattue 15
Analyse phylogénétique de la -tubuline d’une microsporidie

16
Edlind et al. (1996) Mol. Phyl. Evol. 5:359.
Analyse phylogénétique de la grande sous-unité de l’ARN polymerase II
Hirt et al. (1999) Proc.Natl.Acad.Sci. USA 96:580

17
Peut-on réconcilier les ARN ribosomiques et les tubuline et ARN-polymérase ?

MICROSPORIDIA ?

Eucaryotes
amitochondriaux

18
 l’artefact d’Attraction des Longues
Branches
[ Felsenstein (1978) Syst Zool 27:401 ]

19
e et al. (2000) Proc. Royal Soc. Lond. B 267:1213.
Analyse en distance de 42
séquences de LSU rRNA de
microsporidies et d’autres
eucaryotes.

Les distances ont été

corrigées pour la variation du
taux entre sites.

Cette analyse utilise un

modèle beaucoup plus réaliste
du processus évolutif au
niveau moléculaire.
20
Van de Peer et al. (2000) Gene 246:1
Conclusion à ce stade:

L’heureuse correspondance, pour les microsporidies, entre

- absence de mitochondrie
et
- origine précoce parmi les eucaryotes
ne tient plus.

21
 Diversité des protistes (anaérobies) ‘amitochondriaux’
• pas d’organite ‘mitochondrial’ détecté (microsporidies,
diplomonadines, Entamoeba,…)
• hydrogénosomes: organites sans génome produisant ATP et H2
(certains ciliés, champignons anaérobies, Parabasalia (ex:
Trichomonas))

22
d’après Roger & Silberman (2002)
Echanges de gènes durant l’évolution de la mitochondrie
endosymbiote -protéobactérien
ancestral

transfert
perte vers le noyau

conservation

importation de protéines

Un gène d’origine évolutive mitochondriale

peut être porté par le génome nucléaire d’un
23
Découverte dans le génome de la microsporidie
Encephalitozoon cuniculi de plusieurs gènes
d’origine évolutive
Exemple: gène IscS mitochondriale
100 Homo-mt
100 Mus-mt
Caenorhabditis-
subst./site
0.2 100 Candida albicans-
85
100 mt
Candida maltosa-
99 mtSaccharomyces-mt
38 mt
Schizosaccharomyces-
86 Encephalitozoo
mt
33
Arabidopsis-
n Zygomonas
84 37
37 Ricketts
mt
Synechocysti
ia
Escherich
s
100
iaHaemophilus
100 Rhodobacter
97 Rhodobacter
capsulatus
Rhizobium
55 100
100 sphaeroides
Klebsiell
Enterobacte
a Azospirillu
100 39 r
Azotobacter chroococcum
99
100
100
m
Azotobacter
48
Anabaena
vinelandii
100 Anabaena sp
48
azollae
Helicobacte
59
Thermotoga
r
69 Lactobacillu
Archaeoglobus s
Aquifex
Deinococcus
75 Bacillu
100 100 Methanobacterium
s
100 Pyrococcus
Mycoplasma sp. 24
100 Mycoplasma
Aeropyrum genitalium
Le mitosome de microsporidie prédit par
analyse du génome: évolutivement il dérive
d’une mitochondrie

25
Vivarès et al. (2002) Current Opinion in Microbiology 5:499.
Détection d’organites
à double membrane par
anticorps anti-HSP70

26
Le mitosome du parasite amitochondrial Giardia
Identification chez Giardia de gènes codant
des protéines à localisation mitochondriale
chez les autres eucaryotes :
Cpn60, Hsp70, IscS (cystéine
désulfurase) Un exemple: IscS

Tachezy et al. (2001)

Mol. Biol. Evol. 18:191
27
 La double
membrane
de cet
organite
Localisation par
immunofluorescence de IscS et
IscU dans des trophozoites de
Giardia.

28
Le chaînon manquant entre mitochondrie
et hydrogénosome Découverte [Akhmanova et
al. (1998) Nature 396:527]
puis
séquençage partiel du
génome hydrogénosomal
du cilié Nyctothermus
ovalis

Fragment de 14027 pb du génome hydrogénosomal

- Plusieurs protéines codées par le génome

hydrogénosomal se groupent avec leurs
homologues mitochondriaux de ciliés aérobies.
- Identification de plusieurs gènes nucléaires
29
pour des composants du protéome mitochondrial
yses phylogénétiques de 2 gènes du génome hydrogéno
ad7 (s.u. 49 kDa complexe I) 12S (SSU) rRNA

30
Boxma et al. (2005)
 Abandon du concept d’eucaryote primitivement amitochondrial

symbiose
mitochondriale

Eucaryotes
amitochondriaux
« Archezoa »
31
Distribution des organites dérivés de la
mitochondrie chez les eucaryotes

32
Roger & Silberman (2002)
A Scénario en deux
étapes
- création par fusion
bactérie/archée d’une
cellule eucaryote
amitochondriale
puis
- endosymbiose avec
une -protéobactérie

B Création simultanée
du noyau eucaryote et
de la mitochondrie.
Le partenaire bactérien
est toujours une -
protéobactérie. Le
partenaire archée varie
selon les théories (ici
méthanogène).
33
 Hypothèses sur l’origine par fusion de la cellule eucaryote
a-d: en 2 étapes e-g: création mitochondrie =création cellule eucaryote

Ces hypothèses sont en principe testables: elles prédisent des similarités entre une partie 34
du
génome eucaryote et certaines bactéries, et entre le reste de ce génome et certaines archées.
35
36
Démonstration de l’origine unique des eucaryotes photosynthétiques primaires
50 protéines de plastides
143 protéines nucléaires

L’origine cyanobactérienne des chloroplastes est certaine, mais la position 37

exacte de cette origine à l’intérieur des cyanobactéries reste encore mal connue.
Modèle de l’endosymbiose chloroplastique primaire

38
Endosymbiose chloroplastique secondaire

39
Endosymbiose
chloroplastique
secondaire chez la
cryptophyte
Guillardia theta

40
 Endosymbiose primaire

Green plants Rhodophytes Glaucophytes

?
Euglenozoa
Dinoflagellates

Heterokonts
Cryptophytes
Apicomplexa

Chlorarachniophytes

Endosymbioses
secondaires 41
Haptophytes
 Green plants Rhodophytes Glaucophytes

Endosymbioses
secondaires

Euglenozoa
Euglenozoa Dinoflagellates
Dinoflagellates
Dinoflagellates

Heterokonts
Cryptophytes
Apicomplexa

Chlorarachniophytes
Chlorarachniophytes
Secondary plastid
replacement
Karenia (Lepidodinium)
Kryptoperidinium Haptophytes
Dinophysis

Endosymbiose 42
tertiaire
Etat de l’art sur les connaissances
phylogénétiques à l’échelle de l’arbre de la vie.

- La phylogénie des domaines bactérien et archéen. Le

concept d’arbre phylogénétique est-il adéquat ?

- La phylogénie du domaine eucaryote. Après

beaucoup d’égarement, on commence à y voir clair.

- La phylogénie des métazoaires. Des résultats très

récents combinent un fort signal phylogénétique et une
grande richesse taxonomique.

- La phylogénie des mammifères. Des assemblages

supra-ordinaux émergent.
43
La phylogénie
du domaine
bactérien.

Dans la vision
« classique »,
une division
naturelle en
phylums
existe.

44
La phylogénie du
domaine archéen.

Découverte
récente d’un
nouveau phylum.

45
Modèle standard de l’arbre de la vie: division en phylums

46
Modèle alternatif: les transferts horizontaux de gènes entre procaryotes
sont si fréquents que la notion de phylum perd tout sens.

47
La phylogénie
du domaine
eucaryote.

Un consensus
émerge vers
l’identification
de cinq
assemblages
de phylums.

Les relations
entre eux
restent très
incertaines.
48
La phylogénie des
métazoaires.

- Bilatériens vs. cnidaires,

porifères et cténophores

- Protostomes vs.
Deutérostomes

- Abandon du concept
acoelomate,
pseudocoelomate,
coelomate pour la
phylogénie: division
lophotrochozoa / ecdysozoa

49
La phylogénie des
mammifères.

Les ordres
(périssodactyles,
rongeurs, primates,…)
classiquement définis
sont confirmés pour la
plupart (sauf cétacés).

Des groupements supra-

ordinaux émergent.

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