…et le rôle d’un

probiotique

ADAPR, 14 février 2019

 Déroulement de l’exposé

0. Introduction: la flore microbienne de la volaille

1. Le système digestif de la poule

2. Effets d’une bactérie d’acide lactique

3. Signes visibles d’efficacité

4. Utilisation
 0 Qu’est-ce que la santé intestinale?

Confort intestinal: douleur/bien-être Intégrité intestinale

microflore

Notre tube digestif abrite pas moins de 1012 à 1014 micro-organismes, soit 2 à 10 fois plus
que le nombre de cellules qui constituent notre corps
 0 Pourquoi autant d’intérêt pour la santé intestinale?

Brain-gut axis:
L’intestin le deuxième cerveau
 0 Introduction

2002 Knarreborg et al., : Il est généralement admis que la flore

intestinale a un impact sur la croissance et la santé des volailles.

2007 Rehman et al.,: Le tractus gastro-intestinal est un écosystème

dynamique comportant une population microbienne complexe

➔La bonne gestion de la microflore intestinale est un facteur clé pour la

santé, le bien-être et la sécurité microbienne des volailles et de leurs
produits.
➔La bonne santé de la micro-flore intestinale entre dans la notion de
bien-être animal
 0 Colonisation du poussin

▪ Flore intestinale excrétée dans les fèces et colonisent

l’environnement.

▪ Bien que le tube digestif du poussin nouveau-né soit stérile, les

micro-organismes y accèdent rapidement. Les coliformes totaux,
streptocoques et clostridies colonisent rapidement l’intestin dès le
premier jour mais les lactobacilles n’y sont pas trouvés jusqu’au
jour 3 (Fuller, 1984).

▪ Une microflore typique s’établit dans l’intestin grêle d’oiseaux

adultes en 2 semaines.

▪ La microflore des animaux et de l’environnement sont en interaction

constante, et cela peut avoir un impact sur la performance des
oiseaux, et les résultats du bâtiment.
0 Le biofilm naturel

Contrairement aux conditions naturelles dans lesquelles une partie de la

flore maternelle est transmise au poussin, le poulet industriel n’est colonisé que
par la flore présente dans son environnement
 0 Résumé des 2 première semaines
• A la naissance le tube digestif est stérile (axénique)
• La richesse microbienne et la diversité augmentent au cours de la croissance
de l’oiseau (Yeoman et al., 2013).
• Chaque région du tractus gastro-intestinal développe sa propre et unique
communauté bactérienne à mesure que l’oiseau arrive à maturité (Lu et al.,
2003).

• Colonisation selon une séquence d’établissement donnée:

dés le 1er jour: intestin rapidement colonisé par Coliformes, Streptocoques et
Clostridies
+ de 3j: Lactobacilles
+ de 5j: Bactéroïdes
• Les populations de la microflore digestive des poulets changent avec l’âge
(Hume et al., 2003, Rehman et al., 2007, Lu et al., 2003).
 1 La digestion
JABOT DIVERTICULE DE MECKEL
Organe de stockage
pH = 4,5
DUODÉNUM
Anse en U
PROVENTRICULE Longues villosités
Sécrétion d’HCl et de pepsine pH = 5,6 - 6 PETIT INTESTIN
Emulsion du digesta avec
DIGESTION DIGESTION
JÉJUNUM les sels biliaires et enzymes
MECANIQUE
GÉSIER 130 cm de long
ENZYMATIQUE
Digestion
Absorption de nutriments
Broyeur musculeux Villosités plus courtes
Digestion de l’amidon
pH = 4,5 – 2,2 ILÉUM
PANCRÉAS pH = 6,2 – 6,5
Sécrétion d’enzymes

CAECA (X2)
pH = 5,6 – 5,8
Pas de villosité GROS
Digestion de la cellulose, INTESTIN
polysaccharides...
DIGESTION
Absorption de nutriments
Contenu vidés 2 à 3 fois par jour
FERMENTAIRE
COLON

CLOAQUE

Système digestif du poulet

1 La digestion
Duodénum
Jejunum

Caeca
Gésier

Proventricule

Jabot Cloaque

TUBE DIGESTIF ≈ 160 g, poule pondeuse

 1 Le rétro-peristaltisme

Durée de passage de l’aliment:

entre 2h30 et 24h
 1 Définition d’un probiotique
1. Organisme vivant
2. Ne colonise pas de façon permanente

Durée de persistance du
Bactocell: 5 jours
 2 A quoi sert une bactérie d’acide lactique?
3 niveaux d'actions

EFFET SUR LES EFFET SUR LA EFFET SUR LA STRUCTURE

NUTRIMENTS FLORE DIGESTIVE DE LA PAROI INTESTINALE

A. PRODUCTION B. MICROFLORE C. MATURITÉ

D'ACIDE LACTIQUE ÉQUILIBRÉE & INTÉGRITÉ
INTESTINALE

Efficacité Résistance aux

alimentaire déséquilibres de flore
2.a 2.b 2.c
BACTOCELL®: BACTÉRIE PROBIOTIQUE SPÉCIFIQUE
 2.a Production d'acide lactique
Dégradation de sucres complexes
Profil fermentaire de P. acidilactici
Mucus MA18/5M Consommation par
Carbohydrates P. acidilactici
Glycérol

Digestible
Erythritol
Enzymes D-arabinose
Non digestible Témoin L-arabinose
Ribose
D-Xylose
L-Xylose
Sucres simples Digestible Adonitol
Sucres complexes ß Méthyl-xyloside
Galactose
BACTOCELL®
Acide lactique D-Glucose
D-Fructose
D-Mannose
L-Sorbose
➢ BACTOCELL® transforme des sucres non utilisés par l’animal Rhamnose

(xylose, arabinose, ...) en acide lactique digestible. Il améliore ainsi Trehalose

l’utilisation de l'énergie de l'aliment. Murray et al., 1984

BACTOCELL®: STIMULE LES FONCTIONS DIGESTIVES

 2.b Equilibre de la microflore
Baisse locale du pH
L’acide lactique baisse localement le pH au niveau du mucus dans la partie inférieure du tube
digestif et agit contre les bactéries à gram négative.
Sécurité Danger
pH+

L. plantarum
pH-
L. acidophillus

Pediococcus acidilactici

Streptococcus

Salmonella
Acide lactique Mucus E. coli

BACTOCELL® Clostridium (perfringens, difficile)

Lumière intestinale
pH 3 5 7 9

➢ En réduisant localement le pH, BACTOCELL® limite la prolifération de potentiels pathogènes

(Salmonella, E. coli, Clostridium, etc,) et crée un environnement favorable aux bactéries
lactiques.
BACTOCELL®: STIMULE LES FONCTIONS DIGESTIVES
 2.b
Sécurisation de la flore digestive

BACTOCELL® pour un meilleur équilibre de flore

Ratio d'équilibre de la microflore (n = 39 élevages)

Témoin
BACTOCELL®
Log 10 UFC/g de matière fécale

LAB/Enterobacteria LAB/E.coli

- Référence : Recherche interne LALLEMAND, 2013.

- Animaux : Meta-analyse regroupant 39 élevages.
- Aliment : Lot Témoin (17 élevages) / Lot BACTOCELL® à 1 x 106 UFC/g d'aliment (22 élevages).

➢ L’équilibre de flore est évalué par le ratio de 2 populations bactériennes :

une bénéfique et une potentiellement à risque. BACTOCELL® augmente
ce ratio, signe d’un meilleur équilibre de flore digestive.

BACTOCELL®: DE LA SCIENCE AU TERRAIN

 2.c Maturité intestinale
Augmentation de la surface d'absorption
Histologie de la paroi intestinale à J49
ISA 15 ; n = 12/traitement ; BACTOCELL® à 106 UFC/g d'aliment ;
**p<0,01 ; ***p<0,001

Témoin
**
*** BACTOCELL®
Hauteur des villosités (µm)

**

DUODÉNUM DUODÉNUM ILÉUM ILÉUM

proximal distal proximal distal

Temim et al., 2009

➢ BACTOCELL® accroît la maturité intestinale : surface disponible pour l'absorption de

nutriments et barrière à l’entrée des pathogènes.

BACTOCELL®: STIMULE LES FONCTIONS DIGESTIVES

 2.c Résistance aux déséquilibre de flore
Intégrité intestinale après exposition LPS de
Salmonella typh.
Perméabilité intestinale en condition challengée par LPS de Salmonella typh.
n = 12/traitement ; BACTOCELL® à 1.106 UFC/ml; Perméabilité intestinale mesurée à S44 avec la
molécule FITC-dextran

BARRIERE INTESTINALE
Les lots BACTOCELL®
montrent :
➢ Une meilleure intégrité
intestinale en condition non
challengée.
➢ Une perméabilité
intestinale limitée en
condition challengée.
Alleman et al., 2011

➢ BACTOCELL® réduit le passage de bactéries à travers la paroi intestinale

renforçant ainsi sa fonction de barrière.

BACTOCELL®: STIMULE LES FONCTIONS DIGESTIVES

2.c Renforcement de l’intégrité intestinale

Zellvermittelte Immunität: Makrophagenaktivität Humoral vermittelte Immunität: Antikörperspiegel

gemessen an peripheren Blutmonozyten durch die Impfung gegen die Newcastle-Krankheit in Serumproben
unter Verwendung von Candida albicans; n = 5 Legehennen / Behandlung; n = 10 Legehennen / Behandlung;
Bactocell® Drink = 106 KBE / ml Trinkwasser; p <0,05 Bactocell® Drink = 106 KBE / ml Trinkwasser; p <0,001

* Control Control
CHALLENGE
CHALLENGE

BACTOCELL® *** BACTOCELL®

Drink Drink

Antibody titration
Phagocytic index

VACCINE

W3 W9 W0 W4 W8 W12 Mean

Awaad et al., 2015

➢ BACTOCELL® renforce l’immunité des More information

animaux et la réaction aux vaccinations. on the TRIAL SUMMARY
 3 Signes visibles

a b c
Fèces Mortalité Œufs cassés Couleur du jaune Tache de sang Emplumement

Signes précoces Signes intermédiaires Signes tardifs

BACTOCELL®: DE LA SCIENCE AU TERRAIN 45

2.a Sécurisation de la flore digestive
BACTOCELL® pour un meilleur équilibre de flore
3.a Réduction de la mortalité
BACTOCELL reduziert die Mortalität
Tierabgänge : Behandlung gegen rote Milben
(Anzahl Tiere)

Bactocell 9 Tage

Réduction rapide de la mortalité

（Tag）
2015 2016
Nov Dez Jan

Hy-Line Sonia 14,000 Tiere

 3.a Performances zootechniques
BACTOCELL® réduit la MORTALITE

MORTALITÉ
-1 %
Témoin
BACTOCELL®
Mortalité cumulée (%)

S18 S28 S38 S48

Age des poules (semaines) Alleman et al., 2011

➢ BACTOCELL® réduit la mortalité des poules lors d’une utilisation sur tout le cycle
de ponte.

BACTOCELL®: DE LA SCIENCE AU TERRAIN

3.a Réduction de la mortalité

Diminution de la mortalité

Schweiz, 2010
 3.b Qualité de l'œuf
BACTOCELL® améliore la qualité physique et biochimique de
l’œuf
TENEUR DU JAUNE EN
COULEUR DU JAUNE : CHOLESTÉROL:
+0.5 UNITÉ DE L’ÉCHELLE DE -22 % (-330 mg/100 g)
ROCHE

POIDS RELATIF DE TAUX DE DÉCLASSÉS :

COQUILLE : -44 %
+4 % (+300 mg)
ÉPAISSEUR DE COQUILLE :
+5 % (+15 µm)
Basé sur 5 essais publiés

BACTOCELL®: DE LA SCIENCE AU TERRAIN 40

3.b Cause des oeufs déclassés

Bactocell peut solutionner certains cas, mais pas tous

Coquille rugeuse, papier de verre: Œufs mal formés: variation par

(<1%). Causes: maladies, e.a. rapport à la forme normale (~ 2%).
bronchite infectieuse... Cause: coquille immature, sécrétions
glandulaires

Bactocell ne peut rien Bactocell ne peut rien

3.b Cause des oeufs déclassés

Grosses fissures et trous: Coquille molle et œufs sans

entraînant la rupture de la coquille: (0,5 à 6%). Cause:
membrane de la coque (1 à coquille immature, lumière
5% de la production totale).
Cause: résistance réduite
de la coque due à l’âge,
mauvaise nutrition ....

Bactocell améliore Bactocell ne peut rien

Oeufs souillés: par du Si traces de fécès,

sang ou des fécès.
Causes: poux, transit Bactocell peut améliorer,
intestinal, mycotoxines, si traces de sang,
…
Bactocell sans effet
3.b Cause des oeufs déclassés

Oeufs avec deux jaunes: Problème Oeufs trop petits: < 53 g

limité au démarrage de la ponte
Oeufs trop gros: > 73 g

Bactocell ne peut rien Bactocell améliore

3.c Emplumage

Pertes de plumes

à 18 semaines d’âge À 70 semaines d’âge

3.d Signe visible après décompte

Que veut dire:

Une amélioration de 3% de l’indice de consommation:?

1.32 kg d’aliment par animal et par an pour la même production de masse d’oeuf

Soit pour 10’000 poules: 13 tonnes d’aliment

Une amélioration de 50% des oeufs déclassés:

3 oeufs sauvés par an et par poule

Soit pour 10’000 poules: 30’000 oeufs par an

 3.d Performances zootechniques
BACTOCELL®, un effet robuste sur les performances de ponte
TAUX DE PONTE POIDS D'OEUF MASSE D'OEUF EXPORTEE
+2 % to +3,4 % +0,4 % to +2,8 % +0,6 % to +5 %

Egypte 2005
Pologne 2012
Amélioration (%) des performances

France 2011
par rapport au témoin

Bulgarie 2007
Italie 2007
France 2014

Taux de ponte Poids d'œuf Masse d'œuf exportée

COMPILATION des RESULTATS de 6 essais avec différentes durées de supplémentation

➢ BACTOCELL® accroît le taux de ponte jusqu’à + 3.4 % ainsi que le

poids d’œuf moyen jusqu’à +2.8 % ce qui conduit à une amélioration de
la masse d’œuf exportée de +0.6 % à +5 %.

BACTOCELL®: DE LA SCIENCE AU TERRAIN 31

 4 Conclusions

Flore équilibrée
Individu:
- en bonne santé Résultats de
- Indices efficaces production
homogènes

Flore déséquilibrée
 santé Résultats de
intestinale production
Performances hétérogènes
zootechniques
 4 Mode d’administration

Test de
survie

Temps de
survie
Test de
démélange
 4 Conseils d’utilisation

EFFET SUR LES EFFET SUR LA EFFET SUR LA STRUCTURE

NUTRIMENTS FLORE DIGESTIVE DE LA PAROI INTESTINALE

Efficacité Composition Résistance aux

alimentaire de la flore déséquilibres de flore

Fréquence: permanent 10 premiers jours de Cures de 10 jours

vie, après traitement
antibiotique
 Guide technique

Comprendre
la microflore
des volailles

LALLEMAND ANIMAL NUTRITION www.lallemandanimalnutrition.com

Tel: +33 (0) 562 745 555 Email: animal@lallemand.com
 Guide technique

2
 Table des matières

Introduction. . ...................................................................... 4

 - La microflore intestinale...................................................5
1.1. Les étapes du développement de la microflore intestinale
des volailles. . ..................................................................... 5
1.2. Description de la microflore intestinale des volailles. . .............. 8
1.3. Les facteurs de variation de la microflore.. ............................ 10
1.4. Les interactions entre la microflore intestinale et son hôte...... 12

v - La microflore fécale........................................................ 13
2.1. Description de la microflore fécale....................................... 13
2.2. Importance de la microflore fécale pour l’évaluation
de la microflore du tractus gastro-intestinal ......................... 13
2.3. La contamination. . .......................................................... 14
2.4. Les principaux enseignements
des résultats d’essais terrains............................................. 15
Conclusion......................................................................... 17
Vocabulaire. . ...................................................................... 18
Références......................................................................... 19

3
 Guide technique

Comprendre
la microflore des volailles
Introduction
Le tractus gastro-intestinal est un écosystème dynamique comportant une popula-
tion microbienne complexe (Rehman et al., 2007) ; il est généralement admis que cette
flore intestinale a un impact sur la croissance et la santé des volailles (Knarreborg
et al., 2002). La bonne gestion de la microflore intestinale est un facteur clé pour la
santé, le bien-être et la sécurité microbienne des volailles et de leurs produits.

De plus, les microbes de l’intestin sont excrétés dans les fèces de volailles et colonisent
l’environnement. Par conséquent, la microflore des animaux et de l’environnement
sont en interaction constante, et cela peut avoir un impact sur la performance des
oiseaux, et les résultats du bâtiment. Du fait, la compréhension et le suivi de ces éco-
systèmes microbiens apparaissent comme fondamentaux.

Ce document décrit tout d’abord l’écosystème microbien du tractus gastro-intestinal

des volailles, sa composition, les stades de développement et les facteurs pouvant
l’influencer. Le second chapitre se concentre sur les communautés microbiennes fécales,
leurs liens avec la microflore intestinale et leur influence sur la qualité de l’environne-
ment (les litières et l’air) et les produits finis (œufs, viande).

4
 - La microflore intestinale
1.1. Les étapes du développement de la microflore intestinale
des volailles
Les populations de la microflore digestive des poulets changent avec l’âge (Hume et al.,
2003, Rehman et al., 2007, Lu et al., 2003). La richesse microbienne et la diversité augmen-
tent au cours de la croissance de l’oiseau (Yeoman et al., 2013). En outre, chaque région
du tractus gastro-intestinal développe sa propre et unique communauté bactérienne à
mesure que l’oiseau arrive à maturité (Lu et al., 2003).

Bien que le tube digestif du poussin nouveau-né soit stérile, les micro-organismes y
accèdent rapidement. Les coliformes totaux, streptocoques et clostridies colonisent rapi-
dement l’intestin dès le premier jour mais les lactobacilles n’y sont pas trouvés jusqu’au
jour 3 (Fuller, 1984). Chez les jeunes poussins, les principales espèces présentes dans l’intes-
tin grêle et le caecum sont les lactobacilles, avec une population de bifidobactéries qui devient
de plus en plus dominante dans le caecum à un âge plus avancé. Les Clostridium sont
détectés dans certaines sections de l’intestin grêle chez les jeunes poussins. Chez les pou-
lets plus âgés, des agents pathogènes tels que les espèces de Salmonella, Campylobacter
et E. coli peuvent être trouvés dans le caecum (Amit - Romach et al., 2004).

A B Lactobacillaceae
Clostridiaceae
Bacillus
Streptococcaceae
Enterococcaceae
Actinobacteria
Proteobacteria
Flavobacteriaceae
Bacteroidaceae
Iléon Caecum
Bactérie inconnue

Fig. 1. Composition des flores bactériennes de l’iléon et du caecum des poulets de chair déterminée par
le séquençage de 1230 clones d’une population d’ADNr 16S de la banque d’ADN (Lu et al., 2003)
(A) la composition bactérienne de l’iléon
(B) la composition bactérienne du caecum

5
 Guide technique
g

Une microflore typique s’établit dans l’intestin grêle d’oiseaux adultes en 2 semaines.
Cependant, on a constaté que la flore caecale adulte, principalement anaérobie, a mis
30 jours à se développer. À cet âge, les bifidobactéries et les bactéroïdes sont prédomi-
nantes (Amit-Romach et al., 2004). Chez les poulets de chair, la structure de la commu-
nauté microbienne est relativement stable durant la période de croissance rapide du
squelette (âge de 14 à 28 jours), puis montre un changement notable au cours de la
période de prise de poids, en fin de croissance. (49 jours) (Lu et al., 2003).

10

9
Log 10 CFU / g de contenu

7
Lactobacilles
6

5 Entérobactéries fermentaires

4 Entérobactéries non fermentaires

3 C. Perfringens
2

0
7 14 21 35

Age (j)

Fig. 2. É
 volution de la composition de la flore digestive dans l’iléon des poulets de chair en fonction
de l’âge (Knarreborg et al., 2002)

6
Contrairement aux conditions naturelles dans lesquelles une partie de la flore mater-
nelle est transmise au poussin, le poulet industriel n’est colonisé que par la flore présente
dans son environnement (écloserie, transport et élevage (bâtiment, litière, eau et alimen-
tation)). Aujourd’hui, les règles de biosécurité élevées et la rupture du lien avec la mère
font de l’alimentation, de la litière et des bâtiments les principales sources d’innoculation.

Les lactobacilles s’établissent dans le jabot des oiseaux juste après la naissance et per-
sistent tout au long de la durée de vie de l’hôte. Certaines souches de Lactobacillus
adhérent à l’épithélium du jabot et prolifèrent pour former un biofilm. Les activités
métaboliques des lactobacilles qui persistent ainsi influencent le pH du bol alimen-
taire qui, à son tour, inhibe la prolifération des entérobactéries. Tant qu’elles sont pré-
sentes à ce niveau, les lactobacilles fournissent un inoculum au bol alimentaire, qui
reste alors riche en lactobacilles dans tout le reste de l’intestin. Une grande proportion
du contenu de la flore iléale est par exemple composée de lactobacilles (Tannock, 2004).
Des essais terrains internes à Lallemand ont montré que les concentrations en bactéries
lactiques (LAB) dans les matières fécales des poules pondeuses augmentaient de plus en
plus avec l’âge. Cette donnée indiquerait une tendance à l’augmentation de la popula-
tion de LAB dans l’intestin à mesure que l’âge des poules pondeuses augmente (P < 0,1,
recherche non publiée).

10

8
Log 10 UFC/ g

6 LAB
Coliformes totaux

4 E. coli
Entérobactéries

0
< 31 semaines 31-50 semaines > 51 semaines
Classes d’âge

Fig.3. Influence de l’âge sur le profil de la microflore fécale des poules pondeuses en élevage
commercial (n = 43) (Lallemand, recherche interne)

7
 Guide technique

1.2. Description de la microflore intestinale des volailles

1.2.1. Localisation de la microflore intestinale
Les micro-organismes de la flore digestive peuvent être situés dans la lumière intesti-
nale, sous la couche de mucus ou collés à la muqueuse digestive où ils peuvent former
des couches de cellules très importantes. En tenant compte de l’épaisseur de la couche
des muqueuses (100 à 200 microns) et de la très petite taille des bactéries (de 0,1 à 6 à
10 µm), il est possible d’observer une accumulation de bactéries très actives. C’est éga-
lement l’endroit où les interactions entre bactéries et muqueuses intestinales peuvent
avoir lieu (Gabriel et al., 2003).

Cette interaction est à la base de certains «phénomènes» très importants tels que
« l’axe cerveau – intestin » qui décrit l’effet direct de certaines bactéries sur des parties
très spécifiques du cerveau. Les chercheurs ont depuis longtemps reconnu le lien entre
la fonction gastro-intestinale et le système nerveux central (axe cerveau - intestin) et les
microbes intestinaux sont considérés comme étant des acteurs clés dans cette commu-
nication cerveau-intestin (Berrick et al., 2012).

La flore luminale dépend de la disponibilité des nutriments, de la vitesse de passage et

de la présence (ou l’absence) de substances antimicrobiennes. La flore mucosale dépend
également de l’expression de l’hôte des sites d’adhésion spécifiques au niveau des
entérocytes, de la vitesse de la production de mucus, de la production d’anticorps et de
l’extrusion de la membrane cellulaire (Fuller, 1989 ; Gabriel et al., 2005).

8
 1.2.2. Composition de la microflore intestinale
Du point de vue d’un microbiologiste, l’intestin et sa microflore peuvent être décrits de
deux manières. Tout d’abord, ils peuvent être classés en fonction de l’emplacement dans
le tube digestif (Adil et Magray, 2012) ; la composition du microbiote intestinal varie tout
au long du tractus gastro-intestinal des poulets (Torok et al., 2008) et celui-ci peut être
divisé en 3 sections (Adil et Magray, 2012):

> le duodénum et l’intestin grêle,

> le caecum,
> le gros intestin.
La microflore du tractus digestif est principalement située dans le jabot et le caecum, mais
également, en moins grand nombre toutefois, dans l’intestin grêle (<108/g) (Jouglar,
2002). Dans la partie supérieure de l’appareil digestif, la flore anaeorobie facultative
domine tandis que, dans le caecum, les anaérobies strictes sont les plus présentes.
La microflore dépend de nombreux facteurs tels que les individus, l’âge des animaux,
l’environnement et l’alimentation (Gabriel et al., 2005 ; Adil et Magray, 2012).

Œsophage
• Lactobacillaceae 108 -109/g
• Enterococcaceae 104/g
Jabot
• Levure 103/g
• Escherichia coli 102/g

Foie

• Lactobacillaceae 109/g
• Enterococcaceae 104/g Ileum
• Escherichia coli 103/g Gésier

• Lactobacillaceae 108/g
Pancréas
• Enterococcaceae 104/g
Duodenum
• Levure 102/g
• Escherichia coli 102/g
Colon
Cæcum • Lactobacillaceae 109/g
• Enterococcaceae 107/g
• Levure 102/g
• Escherichia coli 105-108/g
• Bacteroidaceae 109/g
• Clostridium perfringens 102/g

Fig.4. Microflore dans différentes parties du tractus gastro-intestinal (Gabriel et al., 2005)

9
 Guide technique

La seconde manière de décrire la microflore prend en compte l’importance des diffé-

rentes populations microbiennes. Encore une fois, trois groupes peuvent être définis:

> une flore dominante (90% ; > 107 UFC/g) composée d’espèces strictement
anaérobies ; bifidobactéries, lactobacilles et les entérobactéries.

> une flore sous-dominante (1% ; 105 à 107 UFC/g) contenant les E. coli,
entérocoques et streptocoques.

> une flore fluctuante (0.01% ; < 105 UFC/g) généralement composée de bactéries
strictement anaérobies, pathogènes potentiels (Clostridium, Proteus,…) -
(Jouglar, 2002).

1.3. Les facteurs de variation de la microflore

Différents facteurs peuvent modifier ou perturber le microbiote intestinal. Par exemple,
des espèces de lactobacilles et de bifidobactéries semblent être sensibles au stress, et ces
populations ont tendance à diminuer lorsqu’un oiseau se retrouve en situation de stress
(Patterson et Burkholder, 2003).

1.3.1. L’alimentation
La flore digestive dépend directement de l’alimentation, car elle est l’origine de la nature
du substrat disponible pour la croissance des micro-organismes. La flore digestive peut
être modifiée par le type de céréales utilisées (surtout la présence de polysaccharides non
amylacés solubles dans l’eau) (Mathlouti et al., 2002), ainsi que la forme dans laquelle les
céréales sont présentées.

La population bactérienne intestinale est également influencée par le type et les niveaux
de nutriments, comme le niveau de graisse (Gabriel et al., 2003), les types d’amidon
(Weurding, 2002) et la structure physique de la nourriture. Les acides gras à chaînes
courtes (AGCC) et autres produits métaboliques sont affectés par la formulation de l’ali-
mentation et par l’âge (Rehman et al., 2007 ; Gabriel, 2005). Torok et al. (2008) ont étudié
les populations intestinales microbiennes du duodénum, du jéjunum, de l’iléon et du cae-
cum des oiseaux nourris avec une ration standard à base d’orge, ou avec ce même régime
supplémenté avec une enzyme exogène, et ont trouvé que les populations microbiennes
pouvaient différer significativement, à l’exception de celles du duodénum et du jéjunum.

10
 1.3.2. L’environnement
Le stress environnemental, à l’image du stress thermique, semble, en général, augmen-
ter le nombre de bactéries nocives, au détriment des bactéries bénéfiques. Le stress
de chaleur affecte la flore intestinale : les bactéries aérobies, à savoir Staphylococcus,
Streptococcus, Corynebacterium et Enterobacteriaceae, sont en général plus nom-
breuses dans le petit et le gros intestin. En ce qui concerne les anaérobies, Peptococcaceae
et Clostridium leur nombre augmente aussi parfois. Les lactobacilles diminuent lors de
stress sévères chez les poussins (Suzuki et al., 1989).

1.3.3. Les antibiotiques

L’administration d’antibiotiques influence également la microflore. La composition de la
microflore dans le tractus digestif est par exemple perturbée par la bacitracine de zinc et
la salinomycine. Cependant, les effets les plus profonds ont été attribués à l’ajout de la
salinomycine (Engberg et al., 2000). Chez les poulets de chair, les antibiotiques ont réduit
le nombre de lactobacilles dans leur caecum à l’âge de 15 et 35 jours (Chen et al., 2012). Les
changements dans la composition du microbiote induits par une antibiothérapie sont
rapides et assez spectaculaires (Videnska et al., 2013).

Une étude terrain interne à Lallemand a montré que, dans un élevage de poules pon-
deuses plein air, quand les poules (âgées de 56 semaines) ont été traitées avec la colistine
pendant 5 jours, la concentration fécale de pathogènes potentiels a été diminuée (comme
ce fut le cas pour le taux de mortalité). L’antibiotique a donc efficacement réduit la charge
potentielle de bactéries pathogènes. Toutefois, lorsque les matières fécales ont été à nou-
veau collectées, 11 jours après la fin du traitement de colistine, les concentrations en coli-
formes totaux, entérobactéries et E. coli furent multipliées par 2 LOG.

Total Total des

Lactobacilles entérobactéries E. coli
des coliformes
En bâtiment 8,00E+07 2,00E+06 5,00E+06 9,00E+05
Avec colistine
En extérieur 5,00E+07 1,00E+07 1,00E+07 2,00E+06
En bâtiment 7,65E+08 1,91E+08 1,30E+08 4,54E+07 11 jours après
le traitement
En extérieur 1,34E+10 9,09E+08 1,56E+09 9,82E+08 antibiotique

Tab.1. Évolution de la microflore fécale (UFC/g) après traitement antibiotique

(Étude interne Lallemand)
11
 Guide technique

1.3.4. Les probiotiques

Un complément en probiotiques a une influence sur la composition de la microflore.
Les effets de la bactérie vivante Pediococcus acidilactici MA 18/5M (BACTOCELL®) sur la
microflore sont décrits dans le Scientific Review «Maintenir l’équilibre de la flore des
volailles avec une bactérie lactique vivante.» (Lallemand Animal Nutrition).

1.3.5. La vaccination
Les résultats de Yang et al. (2011) suggèrent que la microflore de caecum de poulet peut
être perturbée quand les poulets sont soumis à un stress immunitaire tel que la vacci-
nation. Le stress immunitaire peut briser l’homéostasie de la microflore du caecum et
altérer la fonction immunitaire de la muqueuse intestinale.

1.4. Les interactions entre la microflore intestinale et son hôte

La microflore dans le tractus gastro-intestinal de poulet influe sur la digestion, la santé,
et le bien-être (Amit - Romach et al., 2004). Les principales fonctions du microbiote
intestinal sont :

> induction de changements anatomiques et physiologiques de la structure de la paroi

cellulaire intestinale,

> modifications immunologiques au niveau intestinal,

> protection de l’hôte contre le développement de bactéries entéropathogènes, telles
que C.perfringens (Nurmi et Rantala, 1973 ; Hofacre et al., 1998 ; La Ragione et al.,
2004 ; Kalliomaki et al., 2008 ; Ng et al., 2009).

Torok et al. (2008) ont démontré une corrélation positive entre les populations micro-
biennes de l’intestin et la performance des oiseaux. La présence d’espèces spécifiques
de bactéries bénéfiques et / ou l’absence d’espèces spécifiques de bactéries indési-
rables peuvent contribuer à l’amélioration des performances de ces poulets.

12
v - La microflore fécale
2.1. Description de la microflore fécale
Dans la flore fécale des poules pondeuses âgées de 15 semaines et 45 semaines,
les représentants de 13 phylums ont été détectés. Toutefois, la grande majorité
de la flore microbienne, plus de 99%, a été formée par les représentants de 4 phy-
lums seulement ; Firmicutes (contient Bacilli et Clostridia), Bacteroidetes (contient
Bacteriodes), Proteobacteria (y compris les agents pathogènes comme E. coli,
Salmonella ...) et Actinobacteria (contient Streptomyces). Chez les pondeuses âgées
de 15 semaines, il y avait une plus grande proportion de protéobactéries au détri-
ment des firmicutes en comparaison à des poules âgées de 45 semaines, ce qui
peut être corrélé avec des modèles de colonisation progressive connus chez les
jeunes animaux (Videnska et al., 2013).

2.2. Importance de la microflore fécale pour l’évaluation de la

microflore du tractus gastro intestinal
L’analyse de flore des échantillons de matières fécales permet l’évaluation de la popula-
tion microbienne de l’intestin par un procédé non invasif. Lors de la collecte des matières
fécales, une attention particulière doit être accordée au fait que les oiseaux produisent
deux types de fientes : provenant de l’intestin ou du caecum. Logiquement, la microflore
de chaque type de fientes est plus représentative de la partie du tractus gastro-intestinal
dont elle est originaire. Sekelja et al. (2012) ont constaté que, chez le poulet, la flore fécale
est principalement déterminée par son origine gastro-intestinale. La composition de la
flore dans le tractus gastro-intestinal peut être jugée à partir de la composition trouvée
dans les matières fécales. Un indicateur de l’équilibre dans la flore est le rapport LAB /
entérobactéries : un ratio élevé de lactobacilles et entérobactéries signifie une bonne
structure de la flore (Chen et al., 2012).

> L e protocole
Pour évaluer la composition microbienne de la matière fécale des volailles, Lallemand
Animal Nutrition a développé un protocole en interne. Cette méthode est détaillée dans
le document « Évaluation de l’équilibre de la microflore dans les élevages de volailles »
(Lallemand Animal Nutrition).
13
 Guide technique

2.3. La contamination
2.3.1. Le produit final
L’examen et le suivi de la flore intestinale sont fondamentaux car de nombreuses espèces
bactériennes pathogènes envers les humains sont trouvées dans le tractus gastro-intesti-
nal de poulets et peuvent donc être introduites dans la chaîne alimentaire (Amit - Romach
et al., 2004).
En plus de l’importance de la microflore fécale comme outil de caractérisation de la micro-
flore de l’intestin, la composition de la microflore fécale en elle-même est d’une grande
importance pour la qualité sanitaire du produit final. Dans le cas des œufs, la coque
est naturellement porteuse d’une microflore qui est déposée dans l’appareil génital de
la poule pondeuse. Mais le plus important est la contamination microbiologique de la
coquille après la ponte lorsque les œufs entrent en contact avec l’environnement (pous-
sière, déchets, matières fécales ...) (Puterflam et al., 2009, le Conseil et Tranter, 1995).
Hunea - Salaün et al. (2009) et Tosi (2011) ont constaté que la contamination bactérienne
des coquilles d’œuf augmentait significativement avec l’âge des poules ainsi qu’avec la
concentration de poussière dans l’air où les poules vivent.
D’autre part, la qualité des produits des poulets de chair, indiquée par le nombre de
micro-organismes dans la viande, est indirectement liée à la flore microbienne du total de
l’intestin (Putskamp et al., 2005).
2.3.2. La poussière
La qualité de l’air dans les bâtiments, et, plus particulièrement, la teneur en poussière et
micro-organismes fixés à la poussière, peut être corrélée avec la santé des animaux (Collins
et Alger, 1986). Dans le cas d’E. coli pathogènes, beaucoup sont maintenus dans l’environ-
nement des sites de production par contamination fécale. Un air de mauvaise qualité et
d’autres facteurs de stress environnementaux peuvent aussi prédisposer à une infection
à E. coli. Une infection systémique se produit lorsqu’un grand nombre d’E. coli pathogènes
accèdent à la circulation sanguine des voies respiratoires ou de l’intestin (Merck, 2013).
La recherche terrain effectuée par Lallemand a montré que lorsque les fientes de poules
pondeuses montrent une charge plus élevée de coliformes totaux et entérobactéries, la pous-
sière trouvée dans le bâtiment révèle aussi
un nombre plus élevé de ces bactéries, par
rapport à un élevage de pondeuses ayant
une charge bactérienne fécale inférieure
(voir figure 5).
Fientes Poussière

14
 Microflore des matières fécales Microflore de la poussière
9,00E+07 9,00E+06
Bâtiment A Bâtiment A
8,00E+07 8,00E+06
Bâtiment B Bâtiment B
7,00E+07 7,00E+06

6,00E+07 6,00E+06

5,00E+06

UFC/g
5,00E+07
UFC/g

4,00E+07 4,00E+06

3,00E+07 3,00E+06

2,00E+07 2,00E+06

1,00E+07 1,00E+06

0,00E+00 0,00E+00
Coliformes totaux Entérobactéries E. coli
Coliformes totaux Entérobactéries E. coli

Fig.5. Comparaison de la microflore de la matière fécale et de la poussière dans deux bâtiments (A et B)

2.4. Les principaux enseignements des résultats d’essais terrains

2.4.1. Évolution dans le temps de la microflore dans les fèces
Dans le premier essai terrain, les fientes recueillies sur le tapis roulant ont été analy-
sées le jour de l’échantillonnage, mais également après 2, 4 et 31 jours. Les graphiques
montrent que la microflore fécale évolue très rapidement. Une augmentation très
importante des entérobactéries et des coliformes totaux est enregistrée après 4 jours.

Ces résultats montrent non seulement l’importance d’analyser les échantillons aussi
rapidement que possible mais ils indiquent aussi l’importance de la fréquence du
convoyeur à fiente. Les poules excrètent de potentiels agents pathogènes. Lorsque les
tapis roulants ne sont vidés
qu’une fois par semaine, 1,4E+10
E. coli
la flore présente dans les 1,2E+10
matières fécales peut évoluer Coliformes totaux
1,0E+10
vers une flore avec un risque Entérobactéries
8,0E+09
UFC/g

plus élevé (riche en coliformes

6,0E+09
totaux et entérobactéries).
4,0E+09

2,0E+09

0,0E+00
Fig.6. Évolution de la microflore 0 2 4 31
fécale sur les tapis roulants Temps de séchage (J)

15
 Guide technique

2.4.2. Les différences entre les bâtiments

Comme mentionné précédemment, le développement de la microflore intestinale des
volailles dépend de nombreux facteurs. Par conséquent les animaux élevés dans la
même exploitation agricole, mais dans des bâtiments différents, peuvent présenter une
microflore différente. Les poules confinées dans les mêmes cages ont tendance à déve-
lopper un microbiote similaire dans leur iléon et leur caecum, ce qui peut-être dû à l’iso-
lement, alors que les différences de microbiote entre les cages peuvent être causées par
des facteurs environnementaux ou individuels (Nordentoft et al., 2011).

Un essai sur le terrain de Lallemand a montré des résultats similaires. Dans un élevage
de poules pondeuses, les poules de deux bâtiments jumeaux recevant la même alimen-
tation, la même source d’eau et dans des conditions similaires, présentaient des pro-
fils de microflore fécale très différents. Des échantillons provenant du bâtiment A ont
montré une charge bactérienne totale inférieure mais avec une proportion de bactéries
lactiques largement supérieure. D’autre part, les échantillons provenant du bâtiment B
avaient une charge bactérienne totale supérieure et les agents pathogènes potentiels
étaient plus répandus. Il est donc important d’analyser la microflore de chaque bâtiment.

5,0E+09

4,0E+09
Entérobactéries
3,0E+09
UFC/g

Coliformes totaux
2,0E+09
E. coli
1,0E+09
Lactobacilles
0,0E+00
B A B
âtiment Bâtiment

Fig.7. Comparaison de la microflore fécale dans deux bâtiments différents

16
Conclusion
Le microbiote intestinal est un écosystème complexe qui a une relation symbiotique
avec son hôte. Leurs interactions influent sur l’état physiologique, immunologique, et
nutritionnel de l’hôte (Zhao et al., 2013). Cela explique pourquoi il est particulièrement
intéressant de suivre systématiquement l’évolution de la microflore dans un troupeau :

> pour évaluer le risque de certains pathogènes tels que E. coli dans un troupeau,
> pour comprendre la propagation et le maintien d’une telle maladie,
> pour évaluer l’effet d’un additif utilisé pour équilibrer la flore.
Depuis 2011, Lallemand a développé un protocole d’analyse de la microflore par la col-
lecte de fientes fraîches. Par conséquent, avec un minimum d’organisation préalable, le
dénombrement des bactéries dans les fèces donne un aperçu rapide de l’état sanitaire de
l’élevage et l’équilibre de la flore de ses animaux.

17
 Guide technique

Vocabulaire
Microflore intestinale = micro-organismes vivant normalement dans le tube digestif et
pouvant avoir un certain nombre de fonctions utiles pour leur hôte. Elle comprend des
bactéries, des champignons et des protozoaires (Adil et Magray, 2012).

E. coli = Escherichia coli est une bactérie gram négative en forme de bâtonnet que l’on
trouve normalement dans l’intestin des volailles et la plupart des autres animaux ; bien
que la plupart des sérotypes soient non pathogènes, un nombre limité produisent des
infections extra-intestinales (Merck, 2013).

Les bactéries lactiques (LAB) = les bactéries appartenant au genre Lactobacillus sont
membres des bactéries lactiques (LAB) ; un groupe, au sens large, caractérisé par la for-
mation d’acide lactique comme produit final unique ou principal du métabolisme des
glucides (Walter, 2008).

18
Références
ADIL S. AND MAGRAY S.N. 2012.
Impact and manipulation of gut microflora in poultry : a review.
Journal of animal and veterinary advances 11 (6) : 873-877.

AMIT-ROMACH, E., D. SKLAN AND Z. UNI. 2004.

Microflora ecology of the chicken intestine using 16S ribosomal DNA primers.
Poultry Science 83: 1093–1098.

BERRICK P., COLLINS S. M., & VERDU E. F. 2012.

Microbes and the gut-brain axis.
Neurogastroenterology & Motility24, 405–413
REVIEW ARTICLE

BOARD R.G. AND TRANTER H.S. 1995.

The Microbiology of Eggs.
Egg science and technology. Stadelman, W.K. and Cottrerill, O.J. (Eds.). The Haworth Press,
Binhamton, NY, USA.

CHEN K.,GAO J., LI J.,HUANG Y., LUO X., ZHANG T. 2012.

Effects of probiotics and antibiotics on diversity and structure of intestinal microflora in
broiler chickens.
African Journal of Microbiology Research Vol. 6(37), pp. 6612-6617.

COLLINS M. AND ALGERS B. 1986.

Effects of stable dust on farm animals.
Veterinary Reseach Communication, 10, 415 - 428
REVIEW ARTICLE

ENGBERG R. M., HEDEMANN M. S., LESER T. D., AND JENSEN B. B. 2000.

Effect of zinc bacitracin and salinomycin on intestinal microflora and performance of
broilers
Poultry Science 79:1311–1319

19
 Guide technique

FULLER R. 1984.
Microbial activity in the alimentary tract of birds.
Proceedings of the Nutrition Society., 43: 55-61.

FULLER A.O., SANTOS R.E. AND SPEAR P.G. 1989.

Neutralizing antibodies specific for glycoprotein h of herpes simplex virus permit viral
attachment to cells but prevent penetration.
Journal of virology, p. 3435-3443.

GABRIEL I., LECONTE M., GUILLON J., RIDEAUD P., MOREAU-VAUZELLE C., DUPONT C. 2003.
Individual variability in the digestive flora of the broiler chicken analysed by molecular
fingerprint.
16th European Symposium on Poultry Nutrition.

GABRIEL I., MALLET S., LESSIRE M. 2003.

La microflore digestive : une composante oubliee de la nutrition des volailles.
Cinquièmes Journées de la Recherche Avicole, Tours, 26 et 27 mars 2003.

GABRIEL I., MALLET S., SIBILLE P. 2005.

La microflore digestive des volailles : facteurs de variation et conséquences pour
l’animal.
INRA Production Animale, 18 (5), 309-322.

HOFACRE C. L., FROYMAN R., GAUTRIAS B., GEORGE B., GOODWIN M. A. AND BROWN J.
1998.
Use of Aviguard and Other Intestinal Bioproducts in Experimental Clostridium
perfringens-Associated Necrotizing Enteritis in Broiler Chickens.
Avian Diseases Vol. 42, No. 3, pp. 579-584.

HUME M. E., KUBENA L. F., EDRINGTON T. S., DONSKEY C. J., MOORE R. W., RICKE S. C. AND
NISBET D. J. 2003.
Poultry digestive microflora biodiversity as indicated by denaturing gradient gel
electrophoresis.
Poultry Science. 82 : 1100–1107.

HUNEAU-SALAÜN A., MICHEL V., HUONNIC D., BALAINE L., LE BOUQUIN S. 2009.
Facteurs influençant la contamination bactérienne des coquilles d’œufs produits en
cages conventionnelles, cages aménagées et systèmes alternatifs.
Huitièmes Journées de la Recherche Avicole, St Malo, 25 et 26 mars 2009.

20
JOUGLAR J.Y., 2002.
Les microorganismes à effet probiotique en aviculture.
Oral communication. E.N.V.T.

KALLIOMÄKI M., SALMINEN S., ISOLAURI E. 2008.

Positive Interactions with the Microbiota: Probiotics.
Advances in Experimental Medicine and Biology Volume 635, pp 57-66.

KNARREBORG A., SIMON M.A., ENGBERG R.M., JENSEN B.B., TANNOCK G.W.
Effects of dietary fat source and subtherapeutic levels of antibiotic on the bacterial
community in the ileum of broiler chickens at various ages.
2002. Applied and environmental microbiology, vol. 68, no. 12, p 5918–5924.

LA RAGIONE R.M., NARBAD A., GASSON M.J. AND WOODWARD M.J. 2004.
In vivo characterization of Lactobacillus johnsonii FI9785 for use as a defined
competitive exclusion agent against bacterial pathogens in poultry.
Letters in Applied Microbiology : 38, 197–205.

LU J.,IDRIS U.,HARMON B., HOFACRE C., MAURER J.J. AND LEE M. D. 2003.
Diversity and succession of the intestinal bacterial community of the maturing broiler
chicken.
Applied and environmental microbiology, p. 6816–6824.

MERCK. 2013.
http://www.merckmanuals.com/vet/poultry/colibacillosis_colisepticemia_escherichia_
coli_infection/overview_of_colibacillosis_in_poultry.htlm

NG SC., HART AL., KAMM MA., STAGG AJ., KNIGHT SC. 2009.
Mechanisms of action of probiotics: recent advances.
Inflammatory Bowel Diseases. 15(2) : 300-10.

NORDENTOFT S., MØLBAK L., BJERRUM L., DE VYLDER J, VAN IMMERSEEL F. AND PEDERSEN
K. 2011.
The influence of the cage system and colonisation of Salmonella Enteritidis on the
microbial gut flora of laying hens studied by T-RFLP and 454 pyrosequencing.
BMC Microbiology : 11 : 187.

21
 Guide technique

NURMI E. AND RANTALA M. 1973.

New Aspects of Salmonella Infection in Broiler Production
Nature 241, 210-211.

PATTERSON J.A., BURKHOLDER K.M. 2003.

Application of prebiotics and probiotics in poultry production.
Poultry Science 82:627–631.

PUTERFLAM J., JAN S., LE MARECHAL C., KONE ABDOULAYE Z., GROSSET N., GAUTIER M., ET
BARON F. 2009.
Les bacteries du groupe bacillus cereus dans la filière des ovoproduits : prévalence et
facteurs de variation.
Huitièmes Journées de la Recherche Avicole, Saint Malo, 25 et 26 mars 2009

PUTSKAM M., VIZZIER-THAXTON Y., DOZIER III W., ROUSH W., BRANTON S., MORGAN G.,
MILES D., LOTT B. 2005.
Evaluation of stocking density on intestinal microflora of broilers.
Southern Poultry Science Society Meeting Abstracts.

REHMAN H., ROSENKRANZ C., BÔHM J., ZENTEK J. 2007.

Dietary inulin affects the morphology but not the sodium-dependent glucose and
glutamine transport in the jejunum of broilers.
Poultry Science 86 : 118–122.

SEKELJA M., RUD I., KNUTSEN S. H., DENSTADLI V., WESTERENG B., NÆS D T., AND RUDIA K.
2012.
Abrupt temporal fluctuations in the chicken fecal microbiota are explained by its
gastrointestinal origin.
Applied and Environmental Microbiology : p. 2941–2948.

SUZUKI K., KODAMA Y. AND MITSUOKA T. 1989.

Stress and Intestinal Flora.
Bifidobacteria Microflora. Vol. 8 (1), 23-38.
REVIEW ARTICLE.

TANNOCK G.W. 2004.

A special fondness for Lactobacilli.
Applied and Environmental Microbiology : 70(6):3189.

22
TOROK V.A., OPHEL-KELLER K., LOO M. AND HUGHES R.J. 2008.
Application of methods for identifying broiler chicken gut bacterial species linked with
increased energy metabolism.
Applied and Environmental Microbiology : 74(3):783.

TOSI G. 2011.
Comparative study between cage systems (conventional cages, furnished cages) and
non-cage systems within the same layer farm.
Oral communication. European Poultry Veterinary Study Group.

VIDENSKA P., FALDYNOVA M., JURICOVA H., BABAK V., SISAK F., HAVLICKOVA H. AND
RYCHLIK I. 2013.
Chicken faecal microbiota and disturbances induced by single or repeated therapy with
tetracycline and streptomycin.
Veterinary Research, 9:30.

WALTER J. 2008
Ecological role of Lactobacilli in the gastrointestinal tract: implications for fundamental
and biomedical research.
Applied and Environmental Microbiology : 74(16):4985.

WEURDING, R.E. 2002.

Kinetics of starch digestion and performance of broiler chickens.
Ph.D. Thesis.

YANG X. J., LI W. L., FENG Y., AND YAO J. H. 2011.

Effects of immune stress on growth performance, immunity, and cecal microflora in
chickens.
Poultry Science 90 : 2740–2746.

YEOMAN C.J., CHIA N., JERALDO P., SIPOS M., GOLDENFELD N.D, AND WHITE B.A. 2012.
The microbiome of the chicken gastrointestinal tract.
Animal Health Research Reviews 13(1); 89–99.

23
 Guide technique

Création : Yapak.fr - ISO 14001 - BACTO_Poultry microflora_Technical Guide_FR_032014

LALLEMAND ANIMAL NUTRITION www.lallemandanimalnutrition.com

Tel: +33 (0) 562 745 555 Email: animal@lallemand.com
24