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Journal de Radiologie Diagnostique et Interventionnelle (2014) xxx, xxx—xxx

FORMATION MÉDICALE CONTINUE : LE POINT SUR. . .

Réévaluation en IRM après traitement

néoadjuvant du cancer rectal夽
M.-A. Pierredon-Foulongne a,∗, S. Nougaret a,
F. Bibeau b, P. Rouanet c, E. Delhom a, J. Lonjon a,
N. Ragu a, J. Colleau a, V. Schembri a, B. Guiu d,
B. Gallix a

a
Département d’imagerie médicale, hôpital Saint-Éloi, CHU de Montpellier, 80, avenue
Augustin-Fliche, 34295 Montpellier cedex 5, France
b
Département d’anatomo-pathologie, institut régional du cancer de Montpellier, 208, avenue
des Apothicaires, 34298 Montpellier cedex 5, France
c
Département de chirurgie, institut régional du cancer de Montpellier, 208, avenue des
Apothicaires, 34298 Montpellier cedex 5, France
d
Département de radiologie diagnostique et interventionnelle, CHU de Dijon, 1, boulevard
Jeanne-d’Arc, 21079 Dijon, France

MOTS CLÉS Résumé Les principaux outils de l’évaluation en IRM de la réponse tumorale du cancer du
Rectum ; rectum après chimioradiothérapie et avant chirurgie sont détaillés. Pour les cancers localement
IRM ; avancés du rectum et du bas rectum, l’IRM a l’intérêt de permettre d’adapter la straté-
Cancer ; gie thérapeutique, en permettant une chirurgie conservatrice en cas de bonne réponse. Les
Réponse ; différents types de réponse (fibreuse, desmoplastique, colloïde), leurs aspects et leurs difficul-
Traitement tés d’interprétation en IRM sont présentés. Les caractéristiques et les performances de l’IRM
néoadjuvant post-traitement néoadjuvant sont détaillées pour le staging T et N, l’évaluation de la marge
circonférentielle radiale, ainsi que l’imagerie de diffusion. L’évaluation quantitative (variation
de la volumétrie tumorale) et qualitative (grade de réponse tumorale) permet d’identifier en
IRM les bons répondeurs des mauvais répondeurs.
© 2014 Éditions françaises de radiologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

DOI de l’article original : http://dx.doi.org/10.1016/j.diii.2014.03.010.

夽 Ne pas utiliser, pour citation, la référence française de cet article, mais celle de l’article original paru dans Diagnostic and Interventional
Imaging, en utilisant le DOI ci-dessus.
∗ Auteur correspondant.

Adresse e-mail : ma-pierredon foulongne@chu-montpellier.fr (M.-A. Pierredon-Foulongne).

http://dx.doi.org/10.1016/j.jradio.2014.03.005
2211-5706/© 2014 Éditions françaises de radiologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

JRDIA-451; No. of Pages 9

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2 M.-A. Pierredon-Foulongne et al.
La chimioradiothérapie (CRT) néoadjuvante est devenue
le standard pour le traitement des cancers du rectum loca-
lement avancés (stades T3c, T3d et T4) [1].
De nombreux essais ont montré que ces traitements
néoadjuvants diminuaient le risque de récidive locale en
permettant une résection complète (résection R0) et une
amélioration de la survie [2—5].
L’IRM est devenue un outil indispensable au bilan préthé-
rapeutique, permettant notamment une évaluation précise
de l’extension pariétale (staging T) et des marges cir-
conférentielles radiales (CRM) prédictives d’une résection
complète [6,7].
En 2013, un consensus de l’European Society of Gas-
trointestinal and Abdominal Radiology (ESGAR) a été publié
concernant les recommandations en IRM de la prise en
charge clinique du cancer du rectum [8]. Il est recommandé
de réaliser une réévaluation du stade tumoral après radio-
chimiothérapie (RCT) et avant chirurgie. Pour les cancers
du rectum localement avancés (T3c, T3d et T4) et pour les
cancers du bas rectum, il existe un intérêt à effectuer une
réévaluation locale après traitement néoadjuvant [7]. Cette
réévaluation n’a d’intérêt que si elle doit modifier la straté-
gie thérapeutique en permettant, en cas de bonne réponse,
une chirurgie conservatrice là où était prévue une ampu-
tation abdomino-périnéale ou, au contraire, en proposant
une stratégie médico-chirurgicale plus agressive lorsque la
tumeur reste inaccessible à une résection complète.
L’évaluation de la réponse tumorale en IRM a d’abord
été basée sur la réponse tumorale en termes de stade T
(downstaging) [6,9,10]. Parallèlement, d’autres auteurs ont
essayé d’analyser les modifications de la marge circonféren-
tielle radiale (CRM) [11,12]. Plusieurs publications se sont
intéressées à la réponse tumorale volumique (downsizing)
[13,14], en s’aidant récemment des séquences pondérées
en diffusion [15].
Enfin des critères qualitatifs de réponses en IRM, à
l’image de ceux utilisés en anatomo-pathologie, ont fait
l’objet d’une nouvelle classification [16—19].
L’objectif de cet article est de détailler les principaux
outils de l’évaluation de la réponse tumorale après thérapies
néoadjuvantes.
Les différents types de réponse après CRT
Les modifications thérapeutiques après thérapies néoadju-
vantes incluent les remaniements fibrotique, desmoplas-
tique, mucineux et inflammatoire.
Réponse fibreuse
En imagerie T2, les portions de fibrose présentent un hyposi-
gnal similaire à celui de la musculeuse ; à l’inverse, le signal
de la tumeur résiduelle reste celui de la tumeur initiale. En
pathologie, la fibrose est constituée de plage de collagène,
de fibroblastes et d’histiocytes.
Réponse desmoplastique
Aussi appelée reactive fibrosis, elle est constituée de dépôts
de collagène au sein de la tumeur. Sur l’IRM initiale et après
CRT, cette réaction se présente sous la forme de fins spicules
en hyposignal T2.
Réponse colloïde
Elle correspond à une nécrose de la tumeur avec transfor-
mation mucineuse témoignant d’une réponse au traitement.
Elle ne doit pas être confondue avec les adénocarcinomes
mucineux (10 % des tumeurs), dont l’aspect en IRM après
CRT est inchangé par rapport à l’IRM initiale. Ce sont des
tumeurs de mauvais pronostic avec un risque accru de réci-
dive. Les pools de mucine acellulaire sont visualisés sous la
forme d’un hypersignal T2.
La technique de l’IRM après CRT
L’IRM de réévaluation est réalisée 6 à 8 semaines après la
fin de la CRT. Une séquence sagittale pondérée T2 permet
de positionner une séquence pondérée T2 axiale perpendi-
culaire au grand axe de la tumeur. Cette séquence reste
primordiale, avec des coupes fines (1 à 3 mm) ; elle est com-
plétée par une séquence pondérée T2 coronale. Pour les
tumeurs du bas rectum, une séquence supplémentaire T2 est
recommandée dans le plan coronal du canal anal. La dis-
tension rectale n’est pas obligatoire mais peut être utile
(gel échographique ou un mélange de gel échographique et
de Lumirem® ). Elle doit rester modérée (moins de 100 mL).
L’injection de chélate de gadolinium n’est pas indispen-
sable, sauf pour un cancer du bas rectum pour mieux étudier
l’extension à l’appareil sphinctérien. Les séquences de dif-
fusion sont recommandées selon le consensus de l’ESGAR
[8]. La comparaison avec l’IRM initiale est indispensable,
car le repérage de la tumeur peut s’avérer difficile en cas
d’importante fonte tumorale après CRT [7].
Le siège de la tumeur
Il est recommandé [8] de préciser la distance entre le pôle
inférieur de la tumeur et la jonction anorectale (bas rectum
< 2 cm, moyen rectum de 2 à 7 cm et haut rectum > 7 cm)
mesurée dans le plan sagittal. Il faut également préciser la
position circonférentielle de la tumeur (latérale, antérieure
ou postérieure) et son aspect (polypoïde, annulaire, muci-
neuse, ulcérée). La mesure de la hauteur de la tumeur doit
figurer sur le compte rendu [8].
Le staging T après radiochimiothérapie :
stade yT
Généralités
La classification de T staging est la même après thérapie
néoadjuvante [6].
De la même façon que sur l’IRM initiale préthérapeu-
tique, une tumeur présentant une extension de moins de
1 mm au-delà de la musculeuse a exactement le même pro-
nostic qu’une tumeur T2. Ainsi, il n’y a pas de pertinence
clinique à bien différencier une tumeur T2 d’une tumeur
T3a. Il est par contre important de mesurer l’extension
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Réévaluation en IRM après traitement néoadjuvant du cancer rectal 3

tumorale au-delà de la musculeuse qui est un critère pro- Pièges et recommandations

nostique majeur [18].
Fiabilité de l’IRM
La performance diagnostique de l’IRM avant thérapie néoad-
juvante est excellente (85 %) ; cependant, après traitement,
elle n’est que d’environ 50 % [20,21] (Tableau 1).
Il est effectivement difficile de savoir si la tumeur est
toujours présente après CRT.
En effet, l’existence d’une réaction inflammatoire
fibreuse qui accompagne la tumeur, dont il est impossible
de dire si elle contient ou non des cellules tumorales, peut
mimer une extension tumorale (Fig. 1).
Il est donc recommandé de conclure à une extension au-delà
de la musculeuse uniquement lorsqu’il existe dans la graisse
péri-rectale une image d’addition nodulaire ou à base large
en continuité avec la tumeur [22].
La tumeur apparaît généralement en signal intermédiaire
ou en hypersignal par rapport à la musculeuse, mais en hypo-
signal par rapport à la sous-muqueuse, sauf lorsqu’il s’agit
d’un adénocarcinome mucineux (Fig. 2). La fibrose présente
généralement un hyposignal T2, ainsi qu’un aspect rétractile
stellaire [17].
Il faut se méfier des effets de volume partiel lorsque
la coupe n’est pas perpendiculaire à l’axe de la tumeur.

Tableau 1 Précision de l’IRM pour le staging T après RCT.

er
Année 1 auteur Journal n Fiabilité (%) Overstaging (%) Understaging (%)
2005 Kuo Diseases of the Colon and Rectum 36 44 30 15
2005 Chen Diseases of the Colon and Rectum 50 56 26 16
2007 Kulkarni Colorectal Disease 80 51 30 8
2007 Allen AJR 30 60 — —
2008 Suppiah Colorectal Disease 86 61 24 6
2009 Barbaro Radiology 53 79 11 9
2009 Dresen Radiology 67 70 26 5
2012 Nougaret Radiology 58 73 17 9

Figure 1. Tumeur rectale classée initialement T3b qui devient après radiochimiothérapie ypT 0 ; a : baseline ; b : après radiochimiothéra-
pie.

Figure 2. Tumeur rectale classée T3a initialement qui devient ypT2 après traitement néo-adjuvant ; a : baseline ; b : après radiochimio-
thérapie.
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4 M.-A. Pierredon-Foulongne et al.
L’utilisation de coupes fines de 3 mm perpendiculaires à
l’axe de la tumeur est fondamentale [23].
Imagerie de diffusion
Des études récentes ont démontré l’intérêt de l’imagerie
de diffusion dans la détection du résidu tumoral au sein de
la fibrose, permettant ainsi de mieux prédire les réponses
complètes [15,24—27]. Les portions de fibrose ont géné-
ralement un hyposignal en diffusion pour des valeurs de
b élevées (T2 black effect [27]). À l’inverse, la tumeur
résiduelle présente une densité cellulaire élevée et un
hypersignal en diffusion pour des valeurs de b élevées.
Cependant, les séquences de diffusion peuvent être
d’interprétation difficile en cas d’adénocarcinome muci-
neux ou de réponse colloïde (production de mucine par la
tumeur sous l’effet du traitement néoadjuvant) responsable
d’effet T2.
Selon le consensus de l’ESGAR [8], le compte rendu d’IRM
de réévaluation doit préciser la présence ou l’absence de
tumeur résiduelle et/ou de fibrose.
Évaluation de la marge circonférentielle
radiale (CRM) après CRT
Le fascia du mésorectum, visible sous la forme d’un fin hypo-
signal T2 entourant la graisse du mésorectum, est considéré
en IRM comme les marges latérales de sécurité chirurgicale.
En effet, il est pratiqué en peropératoire une exérèse totale
du mésorectum dont la limite est ce fascia mésorectal.
Une CRM est considérée comme positive si tout résidu
tumoral se situe à moins de 1 mm du fascia : ceci est valable
Tableau 2 Précision de l’IRM pour évaluer la CRM après RCT.
Année 1er auteur Journal
2006 Mercury BMJ
2005 Kulkarni Colorectal Disease
2008 Vliegen Radiology
2009 Kim JMRI
Figure 3. Tumeur du bas rectum classé initialement T3 puis après traitement néoadjuvant pT0 ; a : IRM initiale avant traitement ; b : après
radiochimiothérapie.
pour la tumeur initiale, pour les ganglions suspects, pour
tout envahissement vasculaire et dépôt tumoral. Le compte
rendu d’IRM [8] doit préciser la plus courte distance entre la
tumeur et le fascia mésorectal et son siège ; et s’il persiste
ou pas un envahissement du fascia recti. L’IRM est très per-
formante pour évaluer cette marge chez des patients natifs
avec une fiabilité globale comprise entre 90 et 95 % [28,29].
Elle baisse en précision après radiochimiothérapie, avec une
fiabilité comprise entre 66 et 84 % [11,12,30] (Tableau 2).
En effet, la réponse tumorale se traduit par une dimi-
nution de la masse tumorale associée à une augmentation
significative de la CRM. L’évaluation de la CRM après
radiochimiothérapie est alors facile. L’évaluation de la
CRM est particulièrement importante pour les cancers du
bas rectum, permettant parfois de préserver le sphincter
(Fig. 3).
Cependant, chez certains patients, la radiochimiothéra-
pie entraîne une réduction du volume tumoral, mais aussi
une rétraction des contacts préexistants avec le fascia
recti. Dans ces cas, il peut persister une travée hypo-
intense T2 reliant en pont la tumeur et le fascia. Il est
alors difficile de préciser si cette travée contient des
éléments tumoraux, ou si, au contraire, cette séquelle
fibreuse est totalement stérilisée lors de l’analyse anatomo-
pathologique (Fig. 4 et 5).
Le staging N après radiochimiothérapie :
stade yN
Le nombre et la taille des ganglions diminuent après trai-
tement néoadjuvant, entraînant un downstaging fréquent
chez deux tiers des patients [9].
n Fiabilité (%) Sensibilité (%) Spécificité (%)
97 77 94 73
80 81 87 54
64 66 100 35
65 84 75 87
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Réévaluation en IRM après traitement néoadjuvant du cancer rectal
Figure 4. Effet de la chimioradiothérapie sur une tumeur rectale
et la CRM ; a : augmentation de la CRM après traitement néoadjuvant
(flèche double) ; b : rétraction fibreuse du fascia recti n’augmentant
pas la CRM.
La fiabilité de l’IRM post-traitement néoadjuvant reste
cependant modérée pour le staging des ganglions. Le cri-
tère de taille (petit axe du ganglion supérieur à 5 mm dans
le mésorectum) est selon le consensus de l’ESGAR le cri-
tère le plus fiable lors de la réévaluation après traitement
néoadjuvant [8]. Cependant, il peut être insuffisant, car une
micrométastase peut exister dans un ganglion de taille nor-
male [9,31,32]. La réduction de taille et l’homogénéité du
signal du ganglion indiquent un ganglion stérilisé [8]. Les
critères morphologiques [33] ne permettent pas clairement
d’affirmer qu’un ganglion est stérilisé [8].
L’utilisation d’USPIO (ultrasmall superparamagnetic iron
oxide particles) offre une valeur prédictive négative de 90 %
[34—36], ce qui a un intérêt lorsqu’une excision locale est
prévue. Cependant cet agent de contraste n’existe pas sur
le marché français.
Figure 5. Faux positif bande fibreuse stérile ; a : IRM initiale avant traitement ; b : après radiochimiothérapie (résidus fibreux (flèche
blanche), avec contact sur le fascia du mésorectum (flèche rouge).
5
Évaluation des variations de volumétrie
tumorale avant et après traitement
Depuis quelques années, plusieurs équipes se sont intéres-
sées à la réponse tumorale volumique comme marqueur
de la réponse à la radiochimiothérapie, mais aussi comme
facteur pronostique (Fig. 6). On note une concordance
entre toutes ces publications quant au volume de réduc-
tion moyen après chimiothérapie qui varie entre 65 et 73 %
[13,14,37—41]. Les publications récentes montrent que le
seuil idéal pour séparer les bons répondeurs des mauvais
répondeurs est compris entre 70 et 75 %. En utilisant un seuil
à 70 %, nous avons pu montrer que les patients bons répon-
deurs, présentant une réponse supérieure à 70 %, avaient
une survie sans récidive très significativement supérieure
à celle des patients mauvais répondeurs, pour lesquels la
réponse était inférieure à 70 % [14].
Cependant, chez certains patients, la réponse après
radiochimiothérapie se manifeste par une absence de réduc-
tion du volume « tumoral », alors que la réponse histologique
peut être excellente, voire même afficher une pièce stérili-
sée (Fig. 7). Cette absence de régression du volume tumoral,
malgré une bonne réponse histologique, se rencontre plus
particulièrement en cas de réponse colloïde. Après traite-
ment, de larges parties de la tumeur deviennent acellulaires
et sont remplacées par un contenu mucineux. Cette réponse
colloïde peut être suspectée par une augmentation signifi-
cative de l’intensité du signal de la tumeur en pondération
T2 après radiochimiothérapie.
Évaluation qualitative de la réponse en
IRM (mrTRG)
Récemment, le groupe MERCURY a établi un grade de
réponse tumorale (tumor regression grade [TRG]) en IRM
(mrTRG) [17—19].
Dérivé des scores histologiques de Dworak et al. [16],
ce score classe la réponse en 5 stades, allant de la réponse
complète (TRG 1, véritable restitution ad integrum de la
paroi rectale en IRM) à l’absence totale de réponse (TRG 5).
Comme l’évaluation volumétrique, ce score permet de
séparer les bons répondeurs aux traitements néoadjuvants
des mauvais répondeurs.
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6 M.-A. Pierredon-Foulongne et al.

Figure 6. Volumétrie chez un patient bon répondeur ; a : IRM initiale avant traitement, le volume tumoral est évalué à 76 cm3 ; b : après
radiochimiothérapie, le volume tumoral est évalué à 13 cm3 .

Figure 7. Patient bon répondeur histologique (ypT0) en réponse complète mais sans aucune diminution de volume (réponse colloïde) ; a :
IRM initiale avant traitement ; b : après radiochimiothérapie.

La réponse complète : yT0 N0 Autres modifications IRM après radio- et

Selon le consensus de l’ESGAR [8], la revisualisation d’une
paroi rectale normale constituée de deux couches après
RCT devrait être considérée comme un signe clinique de
réponse complète. L’utilisation de séquence de diffusion et
de séquence T2 améliore la précision dans le diagnostic de
réponse complète [24].
Sassen et al. [42] ont également montré que l’utilisation
de ces 2 séquences a un intérêt particulier avec une
valeur prédictive négative élevée (> 91 %) pour éliminer une
réponse complète. La valeur prédictive positive de réponse
complète est insuffisante (64 à 80 %) pour orienter vers une
prise en charge minimaliste de type wait and see approach
[43].
chimiothérapie
Les modifications le plus souvent constatées en IRM sont une
transformation graisseuse de la moelle osseuse, un œdème
présacré, un épaississement de la paroi rectale, vésicale, et
une infiltration de la graisse du mésorectum [9].
Conclusion
L’évaluation des paramètres classiquement analysés chez
les patients atteints d’un cancer du rectum sur le bilan
initial — le stade T et l’envahissement du fascia (CRM) —
est difficile après radiochimiothérapie et moins précise
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Réévaluation en IRM après traitement néoadjuvant du cancer rectal
qu’avant traitement. L’utilisation de méthodes quantita-
tives simples, telles que la volumétrie tumorale, améliore
et simplifie cette évaluation. L’évaluation qualitative
est actuellement fondée sur le score mrTRG (grade de
réponse tumorale en IRM) basé sur une analyse subjective
de la réponse par comparaison de l’IRM pré- et post-
radiochimiothérapie.
L’utilisation de séquences « fonctionnelles », et en
particulier des séquences de diffusion, est utile à la
recherche de résidus tumoraux au sein de la masse rési-
duelle.
POINTS À RETENIR
• Pour les cancers du rectum localement avancés (T3c,
T3d et T4) et les cancers du bas rectum, l’IRM post-
traitement néoadjuvant a l’intérêt de permettre
d’adapter la stratégie thérapeutique en permettant
une chirurgie conservatrice en cas de bonne réponse.
• Les traitements néoadjuvants peuvent entraîner
différents types de réponses : fibreuse (hyposignal
T2), desmoplastique (fins spicules en hyposignal T2)
ou colloïde (hypersignal T2).
• Pour le staging T et l’évaluation de la CRM, l’IRM
post-traitement néoadjuvant est moins performante
que l’IRM initiale.
Figure 8. IRM d’un cancer du rectum avant et après CRT. IRM T2 sagittale préthérapeutique (a). IRM post-radiochimiothérapie sagittale
(b) et axiale (c, d).
7
• En IRM, les bons répondeurs versus les mauvais
répondeurs aux traitements néoadjuvants peuvent
être identifiés par une évaluation quantitative
(variation de la volumétrie tumorale) quand la
diminution du volume tumoral est supérieure à 70 %
ou par une évaluation qualitative selon un grade de
réponse tumorale (mrTRG).
Cas clinique
Ce patient de 58 ans, présentant un adénocarcinome du
rectum, a bénéficié d’une IRM rectale préthérapeutique
(Fig. 8a) puis d’une IRM de réévaluation après 8 cures de chi-
miothérapie et une radiothérapie externe avant la chirurgie
(Fig. 8b—d).
Questions
1. Où se situe la tumeur ?
2. Y a-t-il de la tumeur résiduelle après radiochimiothéra-
pie (CRT) ?
3. Quel est le stade yT, yN après radiochimiothérapie ?
4. La marge circonférentielle (CRM) est-elle suffisante ?
5. Une réponse colloïde est-elle visible ?
6. Le patient est-il bon ou mauvais répondeur ?
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8 M.-A. Pierredon-Foulongne et al.
Réponses
1. Dans le moyen rectum.
2. Oui.
3. La tumeur est classée en IRM après CRT stade yT3 yN+.
4. Oui, la CRM est de 9 mm.
5. Non (pas d’hypersignal T2).
6. Mauvais répondeur car le volume tumoral a diminué de
60 %.
Le traitement chirurgical a été une résection antérieure
du rectum. Le compte rendu anatomo-pathologique a conclu
à un adénocarcinome différencié, classé pT3N2b avec marge
circonférentielle saine, sans mucine, avec une régression
tumorale de 10 %.
Déclaration d’intérêts
Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en
relation avec cet article.
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